Los cuerpos de los hongos o corpora pedunculata son un par de estructuras en el cerebro de insectos , otros artrópodos y algunos anélidos (en particular, el gusano de trapo Platynereis dumerilii ). [2] También se sabe que juegan un papel en el aprendizaje olfativo y la memoria . En la mayoría de los insectos, los cuerpos de los hongos y el cuerno lateral son las dos regiones cerebrales superiores que reciben información olfativa del lóbulo antenal a través de las neuronas de proyección. [3] Fueron identificados y descritos por primera vez por el biólogo francés Félix Dujardin.en 1850. [4] [5]
Estructura
Los cuerpos en forma de hongo se describen generalmente como neuropilos , es decir, como densas redes de procesos neuronales ( terminales dendríticas y axónicas ) y glía . Reciben su nombre de su cáliz aproximadamente hemisférico , una protuberancia que está unida al resto del cerebro por un tracto nervioso central o pedúnculo .
La mayor parte de nuestro conocimiento actual sobre los cuerpos de los hongos proviene de estudios de algunas especies de insectos, especialmente la cucaracha Periplaneta americana , la abeja melífera Apis mellifera , la langosta y la mosca de la fruta Drosophila melanogaster . Los estudios de los cuerpos de los hongos de la mosca de la fruta han sido particularmente importantes para comprender la base genética del funcionamiento del cuerpo de los hongos, ya que su genoma ha sido secuenciado y existe una gran cantidad de herramientas para manipular su expresión genética.
En el cerebro de los insectos , los pedúnculos de los cuerpos de los hongos se extienden a través del mesencéfalo . Están compuestos principalmente por las fibras nerviosas largas y densamente empaquetadas de las células de Kenyon , las neuronas intrínsecas de los cuerpos de los hongos. Estas células se han encontrado en los cuerpos de hongos de todas las especies que se han investigado, aunque su número varía. Las moscas de la fruta, por ejemplo, tienen alrededor de 2.500, mientras que las cucarachas tienen alrededor de 200.000.
Función
Los cuerpos de los hongos son más grandes en los himenópteros , que se sabe que tienen un control particularmente elaborado sobre los comportamientos olfativos . Sin embargo, dado que los cuerpos de hongos también se encuentran en insectos primitivos anósmicos , es probable que su función se extienda más allá del procesamiento olfativo. Los estudios anatómicos sugieren un papel en el procesamiento de la información visual y mecanosensorial en algunas especies. [6] En los himenópteros en particular, las subregiones del neuropilo del cuerpo del hongo están especializadas para recibir estímulos olfativos, visuales o de ambos tipos de información sensorial. [7] En los himenópteros, la entrada olfativa se coloca en capas en el cáliz. En las hormigas, se pueden discriminar varias capas, correspondientes a diferentes grupos de glomérulos en los lóbulos de las antenas , quizás para procesar diferentes clases de olores. [3] [8] Hay dos grupos principales de neuronas de proyección que dividen el lóbulo antenal en dos regiones principales, anterior y posterior. Los grupos de neuronas de proyección se segregan, inervan grupos glomerulares por separado y envían axones por rutas separadas, ya sea a través del tracto protocerebral medial-antenno (m-APT) o a través del tracto protocerebral antenno lateral (l-APT), y se conectan con dos capas en el cáliz de los cuerpos de los hongos. En estas capas se representa topográficamente la organización de las dos regiones eferentes del lóbulo antenal, estableciendo un mapa odotópico burdo del lóbulo antenal en la región del labio de los cuerpos de los hongos. [3] [8]
Se sabe que los cuerpos de los hongos están involucrados en el aprendizaje y la memoria , particularmente en el olfato , y por eso son objeto de una intensa investigación actual. En insectos más grandes, los estudios sugieren que los cuerpos de los hongos tienen otras funciones de aprendizaje y memoria, como memoria asociativa , filtrado sensorial, control motor y memoria de lugar. La investigación implica que los cuerpos en forma de hongo generalmente actúan como una especie de detector de coincidencias , integrando entradas multimodales [3] y creando asociaciones novedosas, lo que sugiere su papel en el aprendizaje y la memoria. [9] Un trabajo reciente también muestra evidencia de la participación del cuerpo del hongo en los comportamientos olfativos innatos a través de interacciones con el cuerno lateral, [10] [11] posiblemente haciendo uso de las respuestas sensoriales parcialmente estereotipadas de las neuronas de salida del cuerpo del hongo (MBON) entre individuos. [12] Aunque las conexiones entre las neuronas de proyección y las células de Kenyon son aleatorias (es decir, no están estereotipadas entre los individuos), [13] la estereotipia en las respuestas de MBON es posible gracias a la densa convergencia de muchas células de Kenyon en unas pocas MBON junto con otras propiedades de la red. [12]
La información sobre los olores puede estar codificada en el cuerpo del hongo por las identidades de las neuronas sensibles, así como por la sincronización de sus picos. [14] Los experimentos con langostas han demostrado que las células de Kenyon tienen su actividad sincronizada con oscilaciones neuronales de 20 Hz y son particularmente sensibles a los picos de las neuronas de proyección en fases específicas del ciclo oscilatorio. [15]
Drosophila melanogaster
Sabemos que las estructuras corporales de los hongos son importantes para el aprendizaje olfativo y la memoria en Drosophila porque su ablación destruye esta función. [17] El cuerpo del hongo también es capaz de combinar información del estado interno del cuerpo y la entrada olfativa para determinar el comportamiento innato. [18] Las funciones exactas de las neuronas específicas que forman los cuerpos de los hongos aún no están claras. Sin embargo, estas estructuras se estudian ampliamente porque se sabe mucho sobre su composición genética . Hay tres clases específicas de neuronas que forman los lóbulos del cuerpo del hongo: neuronas α / β, α '/ β' y γ, que tienen una expresión génica distinta. Un tema de investigación actual es cuáles de estas subestructuras en el cuerpo del hongo están involucradas en cada fase y proceso de aprendizaje y memoria. [19] Los cuerpos de hongo de Drosophila también se utilizan a menudo para estudiar el aprendizaje y la memoria y se manipulan debido a su naturaleza relativamente discreta. Normalmente, los ensayos de aprendizaje olfativo consisten en exponer a las moscas a dos olores por separado; uno está emparejado con pulsos de descarga eléctrica (el estímulo condicionado , o CS +), y el segundo no ( estímulo no condicionado , o EE. UU.). Después de este período de entrenamiento, las moscas se colocan en un laberinto en T con los dos olores colocados individualmente en cada extremo de los brazos en "T" horizontales. Se calcula el porcentaje de moscas que evitan el CS +, con una alta evitación considerada evidencia de aprendizaje y memoria. [20]
Rastros de memoria celular
Estudios recientes que combinan el acondicionamiento de olores y la imagen celular han identificado seis rastros de memoria que coinciden con cambios moleculares en el sistema olfativo de Drosophila . Tres de estos rastros están asociados con la memoria conductual de formación temprana. Uno de estos rastros se visualizó en el lóbulo de la antena (AL) mediante moléculas informadoras de sinapto-pHluorina . Inmediatamente después del acondicionamiento, un conjunto adicional de neuronas de proyección en un conjunto de ocho glomérulos en el AL se activa sinápticamente por el olor condicionado y dura sólo 7 minutos. [21] Un segundo rastro es detectable por la expresión de GCaMP y, por lo tanto, un aumento en la afluencia de Ca 2+ , en los axones α '/ β' de las neuronas del cuerpo del hongo. [22] Este es un rastro de mayor duración, presente hasta una hora después del acondicionamiento. El tercer rastro de la memoria es la reducción de la actividad de la neurona lateral anterior emparejada, que actúa como un supresor de la formación de la memoria a través de uno de sus receptores GABAérgicos inhibidores . La disminución de la respuesta al calcio de las neuronas APL y la posterior disminución de la liberación de GABA en los cuerpos de los hongos persistieron hasta 5 minutos después del acondicionamiento del olor. [23]
El rastro de la memoria de término intermedio depende de la expresión del gen amn localizado en las neuronas mediales apareadas dorsales. Un aumento en la entrada de calcio y la liberación sináptica que inerva los cuerpos del hongo se vuelve detectable aproximadamente 30 minutos después de emparejar la descarga eléctrica con un olor, y persiste durante al menos una hora. [24] Ambos rastros de memoria a largo plazo que han sido mapeados dependen de la actividad y síntesis de proteínas de CREB y CaMKII , y solo existen después de un acondicionamiento espaciado. La primera traza se detecta en las neuronas α / β entre 9 y 24 horas después del acondicionamiento y se caracteriza por un aumento en la entrada de calcio en respuesta al olor acondicionado. [25] El segundo rastro de memoria a largo plazo se forma en los cuerpos de los hongos γ y se detecta por el aumento de la entrada de calcio entre 18 y 24 horas después del acondicionamiento [26]
dinámica de cAMP
El monofosfato de adenosina cíclico (AMPc o AMP cíclico) es un segundo mensajero que se ha implicado en la facilitación de la entrada de calcio del cuerpo del hongo en las neuronas del cuerpo del hongo Drosophila melanogaster . La elevación de cAMP induce plasticidad presináptica en Drosophila. Los niveles de AMPc se ven afectados tanto por los neurotransmisores , como la dopamina y la octopamina , como por los propios olores. La dopamina y la octopamina son liberadas por las interneuronas del cuerpo de los hongos , mientras que los olores activan directamente las neuronas en la vía olfativa, provocando la entrada de calcio a través de los canales de calcio activados por voltaje . [27]
En un paradigma de condicionamiento clásico , emparejar la despolarización neuronal (mediante la aplicación de acetilcolina para representar el olor o CS ) con la aplicación posterior de dopamina (para representar el choque o la ecografía ), da como resultado un aumento sinérgico de AMPc en los lóbulos del cuerpo del hongo. [27] Estos resultados sugieren que los lóbulos del cuerpo del hongo son un sitio crítico de integración CS / US a través de la acción del cAMP. Este efecto sinérgico se observó originalmente en Aplysia , donde el emparejamiento de la entrada de calcio con la activación de la señalización de la proteína G por la serotonina genera un aumento sinérgico similar en cAMP. [28]
Además, este aumento sinérgico de AMPc está mediado y depende de la rutabaga adenilil ciclasa (rut AC), que es sensible tanto al calcio (que resulta de la apertura del canal de calcio dependiente de voltaje por los olores) como a la estimulación de la proteína G (causada por la dopamina). [27] Mientras que un emparejamiento directo de despolarización neuronal y dopamina (acetilcolina seguida de dopamina) da como resultado un aumento sinérgico de cAMP, un emparejamiento directo de despolarización neuronal y octopamina produce un efecto subaditivo sobre cAMP. [27] Más específicamente, esto significa que este emparejamiento produce significativamente menos cAMP que la suma de cada estímulo individualmente en los lóbulos. Por lo tanto, la rutina AC en las neuronas del cuerpo del hongo funciona como un detector de coincidencia con la dopamina y la octopamina funcionando bidireccionalmente para afectar los niveles de cAMP. [27]
Dinámica PKA
Se ha descubierto que la proteína quinasa A (PKA) juega un papel importante en el aprendizaje y la memoria en Drosophila . [29] Cuando el calcio ingresa a una célula y se une a la calmodulina , estimula la adenilato ciclasa (AC), que está codificada por el gen rutabaga ( rutina ). [30] Esta activación de CA aumenta la concentración de cAMP , que activa la PKA. [30] Cuando se aplica la dopamina , un estimulante olfativo aversivo, activa la PKA específicamente en los lóbulos verticales del cuerpo del hongo. [30] Esta especificidad espacial está regulada por la PDE dunce ( dnc ), una fosfodiesterasa específica de AMPc . Si se suprime el gen dunce, como se encuentra en el mutante dnc , no se mantiene la especificidad espacial. Por el contrario, una estimulación del apetito creada por una aplicación de octopamina aumenta la PKA en todos los lóbulos. [30] En el mutante rut , un genotipo en el que se elimina el colinabo, las respuestas tanto a la dopamina como a la octopamina se redujeron considerablemente y se acercaron al ruido experimental.
La acetilcolina , que representa el estímulo condicionado , conduce a un fuerte aumento en la activación de PKA en comparación con la estimulación con dopamina u octopamina sola. [30] Esta reacción se suprime en mutantes en celo , lo que demuestra que la PKA es esencial para la integración sensorial. [30] La especificidad de la activación del lóbulo alfa en presencia de dopamina se mantiene cuando la dopamina se combina con acetilcolina. [30] Esencialmente, durante un paradigma de condicionamiento cuando un estímulo condicionado se empareja con un estímulo no condicionado, la PKA exhibe una mayor activación. Esto muestra que se requiere PKA para el aprendizaje condicionado en Drosophila melanogaster .
Ver también
- Corteza cerebral
Referencias
- ^ Jenett A .; Schindelin JE; Heisenberg M. (2006). "El protocolo Virtual Insect Brain: creación y comparación de neuroanatomía estandarizada" . BMC Bioinformática . 7 : 544. doi : 10.1186 / 1471-2105-7-544 . PMC 1769402 . PMID 17196102 .
- ^ Tomer, R .; Denes, AS; Tessmar-Raible, K .; Arendt, D. (2010). "El perfil por registro de imágenes revela el origen común de los cuerpos de los hongos anélidos y el palio de los vertebrados". Celular . 142 (5): 800–809. doi : 10.1016 / j.cell.2010.07.043 . PMID 20813265 . S2CID 917306 .
- ^ a b c d Gronenberg, W .; López-Riquelme, GO (febrero de 2014). "Convergencia multisensorial en los cuerpos en forma de hongo de hormigas y abejas". Acta Biologica Hungarica . 55 (1–4): 31–37. doi : 10.1556 / ABiol.55.2004.1-4.5 . PMID 15270216 .
- ^ Dujardin, F. (1850). "Mémoire sur le système nervio des insectes". Ana. Sci. Nat. Zool . 14 : 195-206.
- ^ Strausfeld NJ; Hansen L; Li Y; Gomez RS; Ito K. (1998). "Evolución, descubrimiento e interpretaciones de cuerpos de hongos artrópodos" . Aprender. Mem. 5 (1–2): 11–37. doi : 10.1101 / lm.5.1.11 (inactivo el 31 de mayo de 2021). PMC 311242 . PMID 10454370 .Mantenimiento de CS1: DOI inactivo a partir de mayo de 2021 ( enlace )
- ^ Zars, Troy (diciembre de 2000). "Funciones de comportamiento de los cuerpos de hongos insectos". Curr Opin Neurobiol . 10 (6): 790–5. doi : 10.1016 / S0959-4388 (00) 00147-1 . PMID 11240291 . S2CID 5946392 .
- ^ Mobbs, PG (1982). "El cerebro de la abeja Apis Mellifera. I. Las conexiones y organización espacial de los cuerpos de los hongos". Philosophical Transactions de la Royal Society de Londres B . 298 (1091): 309–354. Código Bibliográfico : 1982RSPTB.298..309M . doi : 10.1098 / rstb.1982.0086 .
- ^ a b López-Riquelme, GO (junio de 2014). "Representación aferente odotópica de la organización del lóbulo antenal glomerular en los cuerpos en forma de hongo de las hormigas (Hymenoptera: Formicidae): Comparaciones entre dos especies" . TIP Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas . 15 (1): 15–31. doi : 10.1016 / S1405-888X (14) 70317-1 .
- ^ Tully, T; Quinn, WG (septiembre de 1985). "Condicionamiento clásico y retención en Drosophila melanogaster normal y mutante". J Comp Physiol A . 157 (2): 263–77. doi : 10.1007 / bf01350033 . PMID 3939242 . S2CID 13552261 .
- ^ Dolan, Michael-John; Frechter, Shahar; Bates, Alexander Shakeel; Dan, Chuntao; Huoviala, Paavo; Roberts, Ruairí JV; Schlegel, Philipp; Dhawan, Sereno; Tabano, Remy; Dionne, Heather; Christoforou, Christina; Cerca, Kari; Sutcliffe, Ben; Giuliani, Bianca; Li, Feng; Costa, Marta; Ihrke, Gudrun; Meissner, Geoffrey Wilson; Bock, Davi D; Además, Yoshinori; Rubin, Gerald M; Jefferis, Gregory SXE (21 de mayo de 2019). "La disección neurogenética del cuerno lateral de Drosophila revela importantes resultados, diversas funciones de comportamiento e interacciones con el cuerpo del hongo" . eLife . 8 : e43079. doi : 10.7554 / eLife.43079 . ISSN 2050-084X . PMC 6529221 . PMID 31112130 .
- ^ Lewis, LP; Siju, KP; Aso, Y; Friedrich, AB; Bulteel, AJ; Rubin, GM; Grunwald Kadow, IC (31 de agosto de 2015). "Un circuito cerebral superior para la integración inmediata de información sensorial en conflicto en Drosophila" . Biología actual . 25 (17): 2203–14. doi : 10.1016 / j.cub.2015.07.015 . PMID 26299514 . S2CID 16276500 .
- ^ a b Mittal, Aarush Mohit; Gupta, Diksha; Singh, Amrita; Lin, Andrew C .; Gupta, Nitin (24 de febrero de 2020). "Múltiples propiedades de la red superan la conectividad aleatoria para permitir respuestas sensoriales estereotipadas" . Comunicaciones de la naturaleza . 11 (1): 1023. Bibcode : 2020NatCo..11.1023M . doi : 10.1038 / s41467-020-14836-6 . PMC 7039968 . PMID 32094345 .
- ^ Caron, SJ; Ruta, V; Abbott, LF; Axel, R (2 de mayo de 2013). "Convergencia aleatoria de entradas olfativas en el cuerpo del hongo Drosophila" . Naturaleza . 497 (7447): 113–7. Código bibliográfico : 2013Natur.497..113C . doi : 10.1038 / nature12063 . PMC 4148081 . PMID 23615618 .
- ^ Gupta, Nitin; Stopfer, Mark (6 de octubre de 2014). "Un canal temporal de información en codificación sensorial escasa" . Biología actual . 24 (19): 2247–56. doi : 10.1016 / j.cub.2014.08.021 . PMC 4189991 . PMID 25264257 .
- ^ Gupta, Nitin; Singh, Swikriti Saran; Stopfer, Mark (15 de diciembre de 2016). "Ventanas de integración oscilatoria en neuronas" . Comunicaciones de la naturaleza . 7 : 13808. Código Bibliográfico : 2016NatCo ... 713808G . doi : 10.1038 / ncomms13808 . ISSN 2041-1723 . PMC 5171764 . PMID 27976720 .
- ^ Davis, Ronald (2011). "Rastros de memoria de Drosophila" . Neurona . 70 (1): 8-19. doi : 10.1016 / j.neuron.2011.03.012 . PMC 3374581 . PMID 21482352 .
- ^ McGuire, Sean; Le, Phuong; Davis, Ronald (agosto de 2001). "El papel de la señalización del cuerpo del hongo Drosophila en la memoria olfativa". Ciencia . 17 (293): 1330–33. Código Bibliográfico : 2001Sci ... 293.1330M . doi : 10.1126 / science.1062622 . PMID 11397912 . S2CID 23489877 .
- ^ Bräcker, LB; Siju, KP; Varela, N .; Aso, Y .; Zhang, M .; Hein, I .; Kadow, ICG (2013). "Papel esencial del cuerpo del hongo en la evitación de CO2 dependiente del contexto en Drosophila" . Biología actual . 23 (13): 1228-1234. doi : 10.1016 / j.cub.2013.05.029 . PMID 23770186 . S2CID 15112681 .
- ^ Yildizoglu, Tugce; Weislogel, Jan-Marek; Mohammad, Farhan; Chan, Edwin S.-Y .; Assam, Pryseley N .; Claridge-Chang, Adam (8 de diciembre de 2015). "Estimación del procesamiento de la información en un sistema de memoria: la utilidad de los métodos metaanalíticos para la genética" . PLOS Genet . 11 (12): e1005718. doi : 10.1371 / journal.pgen.1005718 . ISSN 1553-7404 . PMC 4672901 . PMID 26647168 .
- ^ Akalal, David-Benjamin; Wilson, Curtis; Zong, Lin; Tanaka, Nobuaki; Ito, Kei; Davis, Ronald (septiembre de 2006). "Funciones de las neuronas del cuerpo del hongo Drosophila en el aprendizaje olfativo y la memoria" . Aprendizaje y memoria . 13 (1): 659–68. doi : 10.1101 / lm.221206 . PMC 1783621 . PMID 16980542 .
- ^ Yu, Dinghui; Ponomarev, Artem; Davis, Ronald (mayo de 2004). "Representación alterada del código espacial de los olores después del condicionamiento clásico olfativo; formación de huellas de memoria por reclutamiento sináptico". Neurona . 42 (3): 437–49. doi : 10.1016 / S0896-6273 (04) 00217-X . PMID 15134640 . S2CID 5859632 .
- ^ Wang, Yalin; Mamira, Akira; Chiang, Ann-shyn; Zhong, Yi (abril de 2008). "Imagen de un rastro de memoria temprana en el cuerpo del hongo Drosophila" . La Revista de Neurociencia . 28 (17): 4368–76. doi : 10.1523 / jneurosci.2958-07.2008 . PMC 3413309 . PMID 18434515 .
- ^ Xu, Liu; Davis, Ronald (enero de 2009). "La neurona lateral apareada anterior GABAérgica suprime y es suprimida por el aprendizaje olfativo" . Neurociencia de la naturaleza . 12 (1): 53–59. doi : 10.1038 / nn.2235 . PMC 2680707 . PMID 19043409 .
- ^ Yu, Dinghui; Keene, Alex (diciembre de 2005). "Las neuronas de Drosophila DPM forman un rastro de memoria retardado y específico de la rama después del condicionamiento olfativo clásico". Celular . 123 (5): 945–57. doi : 10.1016 / j.cell.2005.09.037 . PMID 16325586 . S2CID 14152868 .
- ^ Yu, Dinghui; Akalal, Benjamin-David (diciembre de 2006). "Las neuronas del cuerpo del hongo de Drosophila a / b forman un rastro de memoria celular a largo plazo específico de la rama después del acondicionamiento olfativo espaciado" . Neurona . 52 (1): 845–55. doi : 10.1016 / j.neuron.2006.10.030 . PMC 1779901 . PMID 17145505 .
- ^ Akalal, Benjamín-David; Yu, Dinghui (diciembre de 2010). "Un rastro de memoria a largo plazo de fase tardía se forma en las neuronas γ de los cuerpos de hongo de Drosophila después del condicionamiento olfativo clásico" . La Revista de Neurociencia . 30 (49): 16699–16708. doi : 10.1523 / jneurosci.1882-10.2010 . PMC 3380342 . PMID 21148009 .
- ^ a b c d e Tomchik, Seth; Davis, Ronald (noviembre de 2009). "Dinámica de la señalización de AMPc relacionada con el aprendizaje y la integración de estímulos en la vía olfativa de Drosophila" . Neurona . 64 (4): 510-21. doi : 10.1016 / j.neuron.2009.09.029 . PMC 4080329 . PMID 19945393 .
- ^ Abrams, Thomas; Karl, Kevin; Kandel, Eric (septiembre de 1991). "Estudios bioquímicos de la convergencia de estímulos durante el condicionamiento clásico en Aplysia: regulación dual de la adenilato ciclasa por Ca2 + / calmodulina y transmisor" . La Revista de Neurociencia . 11 (9): 2655–65. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.11-09-02655.1991 . PMC 6575265 . PMID 1679120 . S2CID 16477962 .
- ^ Skoulakis, EM; Kalderon, D; Davis, RL (1993). "Expresión preferencial en cuerpos de hongo de la subunidad catalítica de la proteína quinasa A y su papel en el aprendizaje y la memoria". Neurona . 11 (2): 197–201. doi : 10.1016 / 0896-6273 (93) 90178-t . PMID 8352940 . S2CID 23105390 .
- ^ a b c d e f g Gervasi, Nicolás; Tchènio, Paul; Preat, Thomas (febrero de 2010). "Dinámica de PKA en un centro de aprendizaje de Drosophila: detección de coincidencia por rutabaga adenilil ciclasa y regulación espacial por fosfodiesterasa de Dunce" . Neurona . 65 (4): 516–529. doi : 10.1016 / j.neuron.2010.01.014 . PMID 20188656 . S2CID 14318460 .
Otras lecturas
- Martin Heisenberg (1998). "¿Qué hacen los cuerpos de los hongos para el cerebro de los insectos? Una introducción" . Aprender. Mem . 5 (1): 1–10. PMC 311238 . PMID 10454369 .
- SE Fahrbach (2006). "Estructura de los cuerpos de los hongos del cerebro de los insectos". Annu. Rev. Entomol. 51 (3): 209–232. doi : 10.1006 / jtbi.2001.2504 . PMID 12183125 .
- López-Riquelme, Germán Octavio (2008). Hormigas como sistemas modelo para el comportamiento complejo. Bases neurobiológicas de la comunicación química y la división del trabajo en las hormigas (Ph.D.). Universidad Nacional Autónoma de México. doi : 10.13140 / RG.2.1.3145.1689 .
enlaces externos
- BeeBrain estándar