Hizo su debut en la Liga de Irlanda con el St Patrick's Athletic el 4 de septiembre de 1988, pero pronto fichó cedido por Bray Wanderers .
Jugó para Bray en dos períodos diferentes 1988-1991 y 1998-2001 anotando 44 goles en 145 apariciones.
Ryan es probablemente más conocido por el hat-trick que anotó mientras jugaba con Bray en la final de la Copa FAI de 1990 . [1] Fue la primera final de la Copa FAI que se jugó en Lansdowne Road en 1990. Ese año, más de 30.000 espectadores vieron a Bray Wanderers derrotar a un club no perteneciente a la liga, el St Francis FC , por 3-0. John Ryan ganó dos medallas de campeón de la Copa FAI, el título de Primera División en 1999/2000 y dos medallas de subcampeón de la Copa Leinster Senior en 1988/89 y 1989/90.
John tiene el récord del club en Bray Wanderers de más goles en la liga en una temporada cuando anotó 16 goles en la temporada 1989/90. También comparte el récord de más goles marcados en una temporada en todas las competiciones: 20 goles. John estableció el récord originalmente en la temporada 1988-89 antes de que Kieran O'Brien lo igualara en la temporada 1995-96. John Ryan es el quinto máximo goleador de todos los tiempos de Bray Wanderers.
En febrero de 1991, Ryan regresó a Pats, donde permaneció hasta agosto de 1993, cuando fichó por el Drogheda United . Formó parte del equipo de Dundalk que ganó la Copa FAI 2002 .
Ryan fichó por el condado de Kildare como jugador en abril de 2002. Se convirtió en asistente de entrenador de Eric Hannigan en 2003, habiendo actuado previamente como entrenador interino durante un solo juego después de la partida de Dermot Keely y Gavin Dykes.