Los primeros registros de Oakengates Town datan de 1886-1887, cuando levantaron la Copa Juvenil de Shropshire. En 1923–24 ingresaron en la Liga de Birmingham y Distrito . Pronto le seguiría una copa en la temporada 1926-27, cuando levantaron la Shropshire Senior Cup . Los reservas también tuvieron éxito en estos tiempos con una victoria en la Copa Junior en 1928–29. El primer equipo ganó la Copa Senior de Birmingham en 1929–30 venciendo a Kidderminster Harriers 3–1 y casi ganó la Liga de Birmingham y el Distrito en 1930–31 solo para perder el título por diferencia de goles. Continuaron levantando la Copa Senior de Shropshire nuevamente en la temporada 1930–31 y la retuvieron en 1931–32.
Oakengates ganó la Copa Commander Ethelston en la temporada 1978-79, una hazaña que repitieron en la temporada 1988-89. Ganaron una liga del condado de Shropshire y un doble de copa en la temporada 1978-79 y retuvieron la copa en la temporada 1979-80. Se logró una única victoria en la Copa del Condado en 1992-1993. En la temporada 1995–96, Oakengates Town volvió a ganar un doblete de Liga y Copa del condado de Shropshire .
Al comienzo de la temporada 2005-06, el club tenía serias deudas, la casa club estaba abandonada por vandalismo y negligencia y Oakengates Town estaba al borde de la extinción. Unos lugareños decidieron conservar la historia del club y salvarla. El club pasó a llamarse Oakengates Athletic y se mudó de su antiguo terreno en Oakengates (School Grove) a un nuevo terreno en Hadley a través de una corta estadía en Oakengates Athletic Stadium. [1]
El club fue campeón de la Shropshire Premier League en 2013-2014, 2016-17 y 2017-18. En el verano de 2018 se fusionaron en Wellington Amateurs . [2]