John Lindsay era hijo de John Lindsay de Pitcruvy, el maestro de Lindsay, y nieto de Patrick Lindsay, cuarto Lord Lindsay . Se convirtió en Lord Lindsay of the Byres en 1526 y también asumió el cargo en disputa de Sheriff de Fife. Según Robert Lindsay de Pitscottie , se vio obligado a ceder algunas de sus tierras al conde de Angus , que en ese momento era muy poderoso porque tenía la custodia del joven James V de Escocia . Fue nombrado Senador Extraordinario del Colegio de Justicia el 27 de junio de 1532. John, un Señor Extraordinario de Sesión en 1541, estuvo presente en los juicios de Sir John Borthwick (por herejía) y James Hamilton de Finnart .(por traición).
John fue testigo de la muerte de James V en Falkland Palace . En 1543, John Lindsay y otros siete lores tomaron la custodia de la niña María, reina de Escocia , y la trasladaron desde el palacio de Linlithgow al castillo de Stirling . 264. John fue uno de los comandantes en la victoria escocesa contra Inglaterra en la batalla de Ancrum en 1545. Durante la Reforma escocesa , John según Pitscottie (o su hijo, Patrick Master of Lindsay ), medió entre las tropas francesas de Mary de Guisa y los Lores protestantes de la Congregación en Cupar Muir el 19 de junio de 1559, concertando una tregua. [1]