Las células de dirección de la cabeza ( HD ) son neuronas que se encuentran en una serie de regiones del cerebro que aumentan sus tasas de activación por encima de los niveles de referencia solo cuando la cabeza del animal apunta en una dirección específica. Se han reportado en ratas, [1] monos, [2] ratones, [3] chinchillas [4] y murciélagos, [5] pero se cree que son comunes a todos los mamíferos , quizás a todos los vertebrados y quizás incluso a algunos invertebrados, [ 6] y para subyacer al "sentido de la dirección". Cuando la cabeza del animal está orientada en la "dirección de disparo preferida" de la célula, estas neuronas se disparan a un ritmo constante (es decir, no muestranadaptación ), pero los disparos disminuyen de nuevo a las tasas de referencia a medida que la cabeza del animal se aleja de la dirección preferida (generalmente a unos 45 ° de esta dirección). [7]
Las células de la EH se encuentran en muchas áreas del cerebro, incluidas las regiones corticales del postsubículo (también conocido como presubículo dorsal), la corteza retroesplenial , [8] y la corteza entorrinal , [9] y las regiones subcorticales, incluido el tálamo (la dorsal anterior [10]). y el núcleo dorsal lateral [11] talámico), núcleo mamilar lateral , [12] núcleo tegmental dorsal y cuerpo estriado . Se cree que las células corticales en la dirección de la cabeza procesan información sobre el entorno, mientras que las subcorticales procesan información sobre los movimientos angulares de la cabeza. [13]
Una característica sorprendente de las células de la EH es que en la mayoría de las regiones del cerebro mantienen las mismas direcciones de disparo preferidas relativas, incluso si el animal se traslada a una habitación diferente o si se mueven los puntos de referencia. Esto ha sugerido que las células interactúan para mantener una señal de rumbo estable unitaria (ver "Modelos teóricos"). Recientemente, sin embargo, se ha encontrado una subpoblación de neuronas de la EH en la parte disgranular de la corteza retroesplenial que puede operar independientemente del resto de la red y que parece más sensible a las señales ambientales. [14]
El sistema está relacionado con el sistema de células de lugar , ubicado en el hipocampo , [15] que es en su mayoría invariante de orientación y específico de ubicación, mientras que las células de EH son en su mayoría específicas de orientación e invariante de ubicación. Sin embargo, las células de la EH no requieren un hipocampo funcional para expresar su especificidad en la dirección de la cabeza. [16] Dependen del sistema vestibular , [17] y el disparo es independiente de la posición del cuerpo del animal en relación con su cabeza. [18]
Algunas células de la EH exhiben un comportamiento anticipatorio: [19] se ha descubierto que la mejor correspondencia entre la actividad de la EH y la dirección real de la cabeza del animal es de hasta 95 ms en el futuro. Es decir, la actividad de las células de dirección de la cabeza predice, con 95 ms de antelación, cuál será la dirección de la cabeza del animal. Esto posiblemente refleja entradas del sistema motor ("copia de la eferencia del motor") preparando la red para un inminente giro de cabeza.
Las células de la EH continúan disparando de manera organizada durante el sueño, como si los animales estuvieran despiertos. [20] Sin embargo, en lugar de apuntar siempre en la misma dirección (los animales están dormidos y, por lo tanto, inmóviles), la "aguja de la brújula" neuronal se mueve constantemente. En particular, durante el sueño de movimientos oculares rápidos , un estado cerebral rico en actividad de ensueño en humanos y cuya actividad eléctrica es prácticamente indistinguible de la del cerebro despierto, esta señal direccional se mueve como si el animal estuviera despierto: es decir, las neuronas de la EH se activan secuencialmente. y las neuronas individuales que representan una dirección común durante la vigilia siguen activas o en silencio al mismo tiempo.
Influencias vestibulares
La red HD utiliza entradas inerciales y otras relacionadas con el movimiento y, por lo tanto, continúa funcionando incluso en ausencia de luz. Estas propiedades inerciales dependen del sistema vestibular , especialmente los canales semicirculares del oído interno , que señalan las rotaciones de la cabeza. [21] El sistema HD integra la salida vestibular para mantener una señal que refleja la rotación acumulativa. Sin embargo, la integración es menos que perfecta, especialmente para rotaciones lentas de la cabeza. Si un animal se coloca en una plataforma aislada y se gira lentamente en la oscuridad, la alineación del sistema de HD generalmente cambia un poco para cada rotación. Si un animal explora un entorno oscuro sin señales direccionales, la alineación HD tiende a desviarse lenta y aleatoriamente con el tiempo.
Influencias visuales y sensoriales
Uno de los aspectos más interesantes de las células de dirección de la cabeza es que su disparo no está completamente determinado por las características sensoriales del entorno. Cuando un animal entra en un entorno nuevo por primera vez, la alineación del sistema de dirección de la cabeza es arbitraria. Durante los primeros minutos de exploración, el animal aprende a asociar los puntos de referencia del entorno con direcciones. Cuando el animal regresa al mismo entorno en un momento posterior, si el sistema de dirección de la cabeza está desalineado, las asociaciones aprendidas sirven para realinearlo.
Es posible interrumpir temporalmente la alineación del sistema HD, por ejemplo, apagando las luces durante unos minutos. Incluso en la oscuridad, el sistema HD sigue funcionando, pero su alineación con el entorno puede variar gradualmente. Cuando se vuelven a encender las luces y el animal puede volver a ver los puntos de referencia, el sistema de HD normalmente vuelve rápidamente a la alineación normal. Ocasionalmente, la realineación se retrasa: las células de HD pueden mantener una alineación anormal durante unos pocos minutos, pero luego se recuperan bruscamente. De acuerdo con la deriva en la oscuridad, las células de HD no son sensibles a la polaridad de los campos geomagnéticos. [22]
Si este tipo de experimentos de desalineación se realizan con demasiada frecuencia, el sistema puede fallar. Si un animal se desorienta repetidamente y luego se coloca en un entorno durante unos minutos cada vez, los puntos de referencia pierden gradualmente su capacidad de controlar el sistema de HD y, finalmente, el sistema entra en un estado en el que muestra una forma diferente y aleatoria. alineación en cada ensayo [ cita requerida ] .
Existe evidencia de que el control visual de las células de la EH está mediado por el postsubículo. Las lesiones del postsubículo no eliminan las células de HD del tálamo, pero a menudo hacen que la direccionalidad se desvíe con el tiempo, incluso cuando hay muchas señales visuales. Por lo tanto, las células de la EH en los animales con lesiones de postsubículo [ revisar la ortografía ] se comportan como células de la EH en animales intactos en ausencia de luz. Además, solo una minoría de las células registradas en el postsubículo son células de EH, y muchas de las otras muestran respuestas visuales. En entornos familiares, las células HD muestran direcciones preferidas consistentes a lo largo del tiempo siempre que haya una señal polarizante de algún tipo que permita identificar las direcciones (en un cilindro con paredes sin marcar y sin señales en la distancia, las direcciones preferidas pueden variar con el tiempo). [ cita requerida ] .
Modelos teóricos
Las propiedades del sistema de dirección de la cabeza, en particular su persistencia en la oscuridad, y también la relación constante de direcciones de disparo entre las células, independientemente de los cambios ambientales, sugirieron a los primeros teóricos la noción todavía aceptada de que las células podrían estar organizadas en forma de una atractor de anillo, [23] que es un tipo de red atractora . En una red atractora, las interacciones entre neuronas hacen que la actividad se estabilice, de modo que se prefiere un estado y se suprimen otros estados. En el caso de la dirección de la cabeza, las células se conceptualizan como formando un anillo imaginario, con cada célula excitando las células que codifican para sus propias direcciones o vecinas, y suprimiendo las células que codifican para otras direcciones. Recientemente se informó de evidencia directa de tal organización en insectos: [24] en los mamíferos se asume que el "anillo" está distribuido, y no una forma anatómica geométrica. Sin embargo, falta evidencia anatómica de tales interconexiones excitadoras entre las células de dirección de la cabeza. Song y Wang [25] propusieron un modelo alternativo en el que el mismo mecanismo atractor podría implementarse con interconexiones inhibitorias. Actualmente hay poca evidencia experimental para cualquiera de los mecanismos, y la hipótesis del atractor sigue siendo solo una hipótesis.
Historia
Las células en la dirección de la cabeza fueron descubiertas por James B. Ranck, Jr. , en el presubículo dorsal de la rata, una estructura que se encuentra cerca del hipocampo en la superficie dorsocaudal del cerebro. Ranck informó sobre su descubrimiento en un resumen de la Society for Neuroscience en 1984. [26] Jeffrey Taube, un becario postdoctoral que trabaja en el laboratorio de Ranck, hizo de estas células el tema de su investigación. Taube, Ranck y Bob Muller resumieron sus hallazgos en un par de artículos en el Journal of Neuroscience en 1990. [27] [28] Estos artículos fundamentales sirvieron como base para todo el trabajo que se ha realizado posteriormente. Taube, después de ocupar un puesto en Dartmouth College, ha dedicado su carrera al estudio de las células de dirección de la cabeza y ha sido responsable de varios de los descubrimientos más importantes, así como de la redacción de varios artículos de revisión clave.
El postsubículo tiene numerosas conexiones anatómicas. El rastreo de estas conexiones condujo al descubrimiento de células en la dirección de la cabeza en otras partes del cerebro. En 1993, Mizumori y Williams informaron del hallazgo de células de la EH en una pequeña región del tálamo de la rata llamada núcleo dorsal lateral . [29] Dos años después, Taube encontró células de EH en los núcleos talámicos anteriores cercanos . [30] Chen y col. encontraron un número limitado de células de HD en las partes posteriores del neocórtex. [31] La observación en 1998 de células de EH en el área mamilar lateral del hipotálamo completó un patrón interesante: el parahipocampo, los núcleos mamilares, el tálamo anterior y la corteza retroesplenial son todos elementos en un bucle neural llamado circuito de Papez , propuesto por Walter Papez en 1939 como sustrato neuronal de la emoción. También se han observado cantidades limitadas de células HD robustas en el hipocampo y el cuerpo estriado dorsal. Recientemente, se ha encontrado un número sustancial de células de la EH en la corteza entorrinal medial, entremezcladas con células de rejilla sintonizadas espacialmente .
Las notables propiedades de las células de la EH, en particular su simplicidad conceptual y su capacidad para mantener el disparo cuando se eliminan o perturban las señales visuales, despertaron un interés considerable por parte de los neurocientíficos teóricos. Se desarrollaron varios modelos matemáticos, que diferían en los detalles pero tenían en común una dependencia de la retroalimentación mutuamente excitadora para sostener patrones de actividad: un tipo de memoria de trabajo , por así decirlo. [32]
Las células de la EH se han descrito en muchas especies animales diferentes, incluidas ratas, ratones, primates no humanos [33] y murciélagos. [34] En los murciélagos, el sistema de HD es tridimensional, y no solo a lo largo del plano horizontal como en los roedores. En la drosophila también está presente una red neuronal similar a la EH, en la que las células de la EH están dispuestas anatómicamente a lo largo de un anillo.
Ver también
- Células de vista espacial , contraparte del hipocampo de primates para el campo visual.
Referencias
- ^ Taube, JS; Muller, RU; Ranck, JB (1 de febrero de 1990). "Células de dirección de la cabeza registradas desde el postsubículo en ratas en movimiento libre. I. Descripción y análisis cuantitativo" . La Revista de Neurociencia . 10 (2): 420–435. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.10-02-00420.1990 . ISSN 0270-6474 . PMC 6570151 . PMID 2303851 .
- ^ Robertson, RG; Rolls, ET; Georges-François, P .; Panzeri, S. (1 de enero de 1999). "Celdas de dirección de la cabeza en el pre-subículo de primates". Hipocampo . 9 (3): 206–219. doi : 10.1002 / (SICI) 1098-1063 (1999) 9: 3 <206 :: AID-HIPO2> 3.0.CO; 2-H . ISSN 1050-9631 . PMID 10401637 .
- ^ Yoder, Ryan M .; Taube, Jeffrey S. (28 de enero de 2009). "Actividad de las células en la dirección de la cabeza en ratones: señal direccional robusta depende de órganos otolitos intactos" . La Revista de Neurociencia . 29 (4): 1061–1076. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.1679-08.2009 . ISSN 1529-2401 . PMC 2768409 . PMID 19176815 .
- ^ Muir, Gary M .; Brown, Joel E .; Carey, John P .; Hirvonen, Timo P .; Della Santina, Charles C .; Minor, Lloyd B .; Taube, Jeffrey S. (18 de noviembre de 2009). "Interrupción de la señal de la celda de dirección de la cabeza después de la oclusión de los canales semicirculares en la chinchilla que se mueve libremente" . La Revista de Neurociencia . 29 (46): 14521-14533. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.3450-09.2009 . ISSN 1529-2401 . PMC 2821030 . PMID 19923286 .
- ^ Rubin, Alon; Yartsev, Michael M .; Ulanovsky, Nachum (15 de enero de 2014). "Codificación de la dirección de la cabeza por células de lugar del hipocampo en murciélagos" . La Revista de Neurociencia . 34 (3): 1067–1080. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.5393-12.2014 . ISSN 1529-2401 . PMC 6608343 . PMID 24431464 .
- ^ Seelig, Johannes D .; Jayaraman, Vivek (14 de mayo de 2015). "Dinámica neuronal para la orientación histórica y la integración de la trayectoria angular" . Naturaleza . 521 (7551): 186-191. Código Bibliográfico : 2015Natur.521..186S . doi : 10.1038 / nature14446 . ISSN 1476-4687 . PMC 4704792 . PMID 25971509 .
- ^ Taube, JS (2007). "La señal de dirección de la cabeza: Orígenes e integración sensorial-motora". Annu. Rev. Neurosci . 30 : 181-207. doi : 10.1146 / annurev.neuro.29.051605.112854 . PMID 17341158 .
- ^ Chen, LL; Lin, LH; Green, EJ; Barnes, CA; McNaughton, BL (1 de enero de 1994). "Células de la dirección de la cabeza en la corteza posterior de la rata. I. Distribución anatómica y modulación del comportamiento". Investigación experimental del cerebro . 101 (1): 8-23. doi : 10.1007 / bf00243212 . ISSN 0014-4819 . PMID 7843305 . S2CID 25125371 .
- ^ Giocomo, Lisa M .; Stensola, Tor; Bonnevie, Tora; Van Cauter, Tiffany; Moser, May-Britt; Moser, Edvard I. (3 de febrero de 2014). "Topografía de las células de la dirección de la cabeza en la corteza entorrinal medial" . Biología actual . 24 (3): 252–262. doi : 10.1016 / j.cub.2013.12.002 . ISSN 1879-0445 . PMID 24440398 .
- ^ Taube, JS (1 de enero de 1995). "Células de dirección de la cabeza registradas en los núcleos talámicos anteriores de ratas que se mueven libremente" . La Revista de Neurociencia . 15 (1 Pt 1): 70–86. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.15-01-00070.1995 . ISSN 0270-6474 . PMC 6578288 . PMID 7823153 .
- ^ Mizumori, SJ; Williams, JD (1 de septiembre de 1993). "Propiedades mnemotécnicas direccionalmente selectivas de neuronas en el núcleo dorsal lateral del tálamo de ratas" . La Revista de Neurociencia . 13 (9): 4015–4028. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.13-09-04015.1993 . ISSN 0270-6474 . PMC 6576470 . PMID 8366357 .
- ^ Stackman, RW; Taube, JS (1 de noviembre de 1998). "Propiedades de disparo de unidades individuales mamilares laterales de rata: dirección de la cabeza, paso de la cabeza y velocidad angular de la cabeza" . La Revista de Neurociencia . 18 (21): 9020–9037. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.18-21-09020.1998 . ISSN 0270-6474 . PMC 1550347 . PMID 9787007 .
- ^ Yoder, Ryan M .; Taube, Jeffrey S. (1 de enero de 2014). "La contribución vestibular a la señal de dirección de la cabeza y la navegación" . Fronteras en neurociencia integrativa . 8 : 32. doi : 10.3389 / fnint.2014.00032 . PMC 4001061 . PMID 24795578 .
- ^ Jacob, Pierre-Yves; Casali, Giulio; Spieser, Laure; Page, Héctor; Overington, Dorothy; Jeffery, Kate (19 de diciembre de 2016). "Una señal de dirección de la cabeza independiente, dominada por puntos de referencia en la corteza retroesplenial disgranular" . Neurociencia de la naturaleza . 20 (2): 173-175. doi : 10.1038 / nn.4465 . ISSN 1546-1726 . PMC 5274535 . PMID 27991898 .
- ^ O'Keefe, J .; Dostrovsky, J. (1 de noviembre de 1971). "El hipocampo como mapa espacial. Evidencia preliminar de la actividad de la unidad en la rata que se mueve libremente". Investigación del cerebro . 34 (1): 171-175. doi : 10.1016 / 0006-8993 (71) 90358-1 . ISSN 0006-8993 . PMID 5124915 .
- ^ Golob, EJ; Taube, JS (15 de agosto de 1999). "Células de dirección de la cabeza en ratas con hipocampo o lesiones neocorticales suprayacentes: evidencia de integración de trayectoria angular deteriorada" . La Revista de Neurociencia . 19 (16): 7198–7211. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.19-16-07198.1999 . ISSN 1529-2401 . PMC 6782884 . PMID 10436073 .
- ^ Blair, HT; Sharp, PE (1 de agosto de 1996). "Influencias visuales y vestibulares en las células de la dirección de la cabeza en el tálamo anterior de la rata". Neurociencia del comportamiento . 110 (4): 643–660. doi : 10.1037 / 0735-7044.110.4.643 . ISSN 0735-7044 . PMID 8864258 .
- ^ Raudies, Florian; Brandon, Mark P .; Chapman, G. William; Hasselmo, Michael E. (24 de septiembre de 2015). "La dirección de la cabeza está codificada con más fuerza que la dirección del movimiento en una población de neuronas entorrinales" . Investigación del cerebro . 1621 : 355–367. doi : 10.1016 / j.brainres.2014.10.053 . ISSN 1872-6240 . PMC 4427560 . PMID 25451111 .
- ^ Blair, HT; Sharp, PE (1 de septiembre de 1995). "Señales de dirección de la cabeza anticipatoria en el tálamo anterior: evidencia de un circuito talamocortical que integra el movimiento angular de la cabeza para calcular la dirección de la cabeza" . La Revista de Neurociencia . 15 (9): 6260–6270. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.15-09-06260.1995 . ISSN 0270-6474 . PMC 6577663 . PMID 7666208 .
- ^ Peyrache, A; Lacroix MM; Petersen PC; Buzsaki G (2015). "Mecanismos organizados internamente del sentido de la dirección de la cabeza" . Nat. Neurosci . 18 (4): 569–575. doi : 10.1038 / nn.3968 . PMC 4376557 . PMID 25730672 .
- ^ Yoder, Ryan M .; Taube, Jeffrey S. (1 de enero de 2014). "La contribución vestibular a la señal de dirección de la cabeza y la navegación" . Fronteras en neurociencia integrativa . 8 : 32. doi : 10.3389 / fnint.2014.00032 . PMC 4001061 . PMID 24795578 .
- ^ Tryon, Valerie L .; Kim, Esther U .; Zafar, Talal J .; Unruh, April M .; Staley, Shelly R .; Calton, Jeffrey L. (1 de diciembre de 2012). "La polaridad del campo magnético no influye en la señal direccional transportada por la red celular de dirección de la cabeza y el comportamiento de las ratas en una tarea que requiere la orientación del campo magnético". Neurociencia del comportamiento . 126 (6): 835–844. doi : 10.1037 / a0030248 . ISSN 1939-0084 . PMID 23025828 .
- ^ Zhang, K. (15 de marzo de 1996). "Representación de la orientación espacial por la dinámica intrínseca del conjunto de células de la dirección de la cabeza: una teoría" . La Revista de Neurociencia . 16 (6): 2112–2126. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.16-06-02112.1996 . ISSN 0270-6474 . PMC 6578512 . PMID 8604055 .
- ^ Seelig, JD; Jayaraman V (14 de mayo de 2015). "Dinámica neuronal para la orientación de hitos y la integración de la trayectoria angular" . Naturaleza . 521 (7551): 186-191. Código Bibliográfico : 2015Natur.521..186S . doi : 10.1038 / nature14446 . PMC 4704792 . PMID 25971509 .
- ^ Song, Pengcheng; Wang, Xiao-Jing (26 de enero de 2005). "Integración de ruta angular moviendo la" colina de actividad ": un modelo de neurona spiking sin excitación recurrente del sistema de dirección de la cabeza" . Revista de neurociencia . 25 (4): 1002–1014. doi : 10.1523 / jneurosci.4172-04.2005 . PMC 6725619 . PMID 15673682 .
- ^ Ranck Jr, JB "Células de dirección de la cabeza en la capa profunda de células del presubículo dorsal en ratas que se mueven libremente". Soc Neurosci Abstr . Vol. 10. No. 176.12. 1984.
- ^ Taube, JS; Muller RU; Ranck JB Jr. (1 de febrero de 1990). "Células de dirección de la cabeza registradas desde el postsubículo en ratas en movimiento libre. I. Descripción y análisis cuantitativo" . J. Neurosci . 10 (2): 420–435. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.10-02-00420.1990 . PMID 2303851 .
- ^ Taube, JS; Muller, RU; Ranck, JB (febrero de 1990). "Células en la dirección de la cabeza registradas desde el postsubículo en ratas que se mueven libremente. II. Efectos de las manipulaciones ambientales" . J. Neurosci . 10 (2): 436–447. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.10-02-00436.1990 . PMC 6570161 . PMID 2303852 .
- ^ Mizumori, SJ; Williams JD (1 de septiembre de 1993). "Propiedades mnemotécnicas direccionalmente selectivas de neuronas en el núcleo dorsal lateral del tálamo de ratas" . J. Neurosci . 13 (9): 4015–4028. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.13-09-04015.1993 . PMID 8366357 .
- ^ Taube, JS (1 de enero de 1995). "Células de dirección de la cabeza registradas en los núcleos talámicos anteriores de ratas que se mueven libremente" . J. Neurosci . 15 (1): 70–86. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.15-01-00070.1995 . PMID 7823153 .
- ^ Chen, LL; Lin LH; Green EJ; Barnes CA; McNaughton BL (1994). "Células de la dirección de la cabeza en la corteza posterior de la rata. I. Distribución anatómica y modulación del comportamiento". Exp. Brain Res . 101 (1): 8-23. doi : 10.1007 / BF00243212 . PMID 7843305 . S2CID 25125371 .
- ^ Zhang, K (15 de marzo de 1996). "Representación de la orientación espacial por la dinámica intrínseca del conjunto de células de la dirección de la cabeza: una teoría" . J. Neurosci . 16 (6): 2112–2126. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.16-06-02112.1996 . PMID 8604055 .
- ^ Robertson, RG; Rolls ET; Georges-François P; Panzeri S (1999). "Celdas de dirección de la cabeza en el pre-subículo de primates". Hipocampo . 9 (3): 206-19. doi : 10.1002 / (sici) 1098-1063 (1999) 9: 3 <206 :: aid-hipo2> 3.0.co; 2-h . PMID 10401637 .
- ^ Finkelstein, A; Derdikman D; Rubin A; Foerster JN; Las L; Ulanovsky N (8 de enero de 2015). "Codificación de la dirección de la cabeza tridimensional en el cerebro del murciélago". Naturaleza . 517 (7533): 159-164. Código Bib : 2015Natur.517..159F . doi : 10.1038 / nature14031 . PMID 25470055 . S2CID 4457477 .
Otras lecturas
- Blair, HT; Cho J; Sharp PE (1998). "Papel del núcleo mamilar lateral en el circuito de dirección de la cabeza de rata: un estudio combinado de grabación y lesión de una sola unidad". Neurona . 21 (6): 1387-1397. doi : 10.1016 / S0896-6273 (00) 80657-1 . PMID 9883731 . S2CID 848928 .
- Para una revisión sobre el sistema de HD y el sistema de campo de lugar, ver Muller (1996): "Un cuarto de siglo de celdas de lugar", Sharp et al. (2001): "La base anatómica y computacional de la señal HD de rata".