Cromosoma holocéntrico

Los cromosomas holocéntricos son cromosomas que poseen múltiples cinetocoros a lo largo de su longitud en lugar del centrómero único típico de otros cromosomas. ^[1] Fueron descritos por primera vez en experimentos citogenéticos en 1935. Desde esta primera observación, el término cromosoma holocéntrico se ha referido a los cromosomas que: i) carecen de la constricción primaria correspondiente al centrómero observado en los cromosomas monocéntricos ; ^[2] y ii) poseen múltiples cinetocoros dispersos a lo largo de todo el eje cromosómico, de modo que los microtúbulos se unen al cromosoma en toda su longitud y se mueven lateralmente hacia el polo desde la placa de metafase. ^{[3] Los} cromosomas holocéntricos también se denominan holocinéticos porque, durante la división celular , las cromátidas hermanas se separan en paralelo y no forman las clásicas figuras en forma de V típicas de los cromosomas monocéntricos. ^{[4] [5] [6]}

Los cromosomas holocéntricos han evolucionado varias veces durante la evolución tanto de los animales como de las plantas, y actualmente se informan en unas ochocientas especies diversas, incluidas plantas, insectos, arácnidos y nematodos. ^{[7] [8]} Como consecuencia de sus cinetocoros difusos, los cromosomas holocéntricos pueden estabilizar fragmentos cromosómicos creados por roturas accidentales de doble hebra , evitando la pérdida de los fragmentos y favoreciendo los reordenamientos del cariotipo . ^{[9] [10]} Sin embargo, los cromosomas holocéntricos también pueden presentar limitaciones al cruzamiento , lo que provoca una restricción del número de quiasmas en bivalentes , ^[11]y puede causar una reestructuración de las divisiones meióticas que resulten en una meiosis "invertida". ^[12]

Evolución

Los cromosomas holocéntricos fueron descritos por primera vez por Franz Schrader en 1935, quien identificó cromosomas con un cinetocoro difuso (o con una actividad cinetocoro difusa), lo que hace que estos cromosomas puedan unirse a los microtúbulos en toda su longitud en lugar de en una sola constricción primaria. como es típico de los cromosomas con centrómeros . En las últimas décadas, varios estudios determinaron que este comportamiento durante la mitosis se puede observar en cromosomas holocéntricos / holocinéticos pero también en cromosomas policinéticos, que contienen numerosos (pero discretos) sitios de unión a microtúbulos; aun así, el término "holocéntrico / holocinético" todavía se usa comúnmente para referirse a ambos procesos. ^{[1][5] [7]}

Cuadro superior: en los cromosomas monocéntricos (izquierda), los cinetocoros (círculos rojos) se encuentran en una constricción primaria cromosómica única (centrómero) durante la metafase (M). Durante la anafase (A), las cromátidas hermanas se mueven hacia los polos después de su unión a los microtúbulos, y se pueden observar estructuras en forma de V resultantes del movimiento pasivo de los brazos cromosómicos. En los cromosomas holocéntricos (derecha), está presente un cinetocoro de todo el cromosoma (líneas rojas) y no hay constricción primaria durante la metafase (M). Durante la anafase (A), las cromátidas holocéntricas se mueven hacia los polos como barras lineales, en paralelo.

Cuadro inferior: si se produce una rotura cromosómica en un cromosoma monocéntrico, cromosoma acéntricolos fragmentos no pueden unirse a los microtúbulos durante la metafase (M) y posteriormente se pierden durante la anafase (A). Por el contrario, la rotura cromosómica de un cromosoma holocéntrico da como resultado fragmentos cromosómicos que retienen la actividad cinética debido a la extensión del centrómero en todo el cromosoma y pueden heredarse correctamente.

Antes de que los métodos moleculares estuvieran disponibles, la presencia de cromosomas holocéntricos se evaluaba principalmente mediante citología y, considerando que muchas especies son difíciles de estudiar citológicamente, se puede suponer que la verdadera presencia de holocentrismo puede estar subestimada. Además, hay varios taxones cuyos cromosomas aún no están caracterizados, aunque su posición filogenética sugiere que deberían tener cromosomas holocéntricos. ^{[7] [13]} Hasta ahora se ha evaluado la presencia de cromosomas holocéntricos en aproximadamente 800 especies, incluidos insectos , plantas , arácnidos y nematodos , ^{[1][5] [7]} sugiriendo que, en general, los cromosomas holocéntricos probablemente se originaron por evolución convergente de ancestros que poseen cromosomas monocéntricos . Las excepciones interesantes están representadas por insectos pertenecientes a Oligoneoptera y Neoptera , cuyos cromosomas monocéntricos probablemente evolucionaron a partir de un ancestro holocéntrico en dos eventos diferentes e independientes. ^{[7] La} evidencia de evolución convergente sugiere que el holocentrismo es adaptativo, pero las condiciones específicas bajo las cuales el holocentrismo proporciona una ventaja selectiva parecen ser diversas para diferentes taxones. ^{[7] [14]} De hecho, en fitófagosinsectos (como pulgones y lepidópteros ), el holocentrismo podría ser una defensa evolucionada contra la producción por parte de las plantas de compuestos capaces de inducir roturas cromosómicas ( clastógenos ), mientras que en otros casos, el holocentrismo puede constituir una defensa contra el daño del ADN resultante de la desecación y / o otros factores de ruptura de cromosomas. ^[14]

A pesar de estas diferencias, los cromosomas holocéntricos presentan beneficios intrínsecos ya que las mutaciones cromosómicas , como fisiones y fusiones, son potencialmente neutrales en los cromosomas holocéntricos con respecto a los monocéntricos. Sin embargo, la hipótesis del holocentrismo como una adaptación anticlastogénica necesita pruebas más sistemáticas, que incluyan tanto experimentos de laboratorio controlados como estudios de campo en gradientes clastogénicos y análisis filogenéticos a gran escala. ^[8] Al mismo tiempo, Nagaki et al. ^[15]propuso que el holocentrismo se puede adquirir fácilmente durante la evolución vegetal y animal mediante una ligera diferencia en el origen del cinetocoro. En particular, plantearon la hipótesis de que si la dirección del origen del cinetocoro gira 90 ° y se produce a lo largo de los ejes cromosómicos hasta las regiones teloméricas , es posible "generar" cromosomas holocéntricos sin ningún paso adicional.

Estructura

Un análisis molecular detallado de la estructura de los cromosomas holocéntricos está disponible actualmente solo para el nematodo Caenorhabditis elegans , ^{[16] [17]} mientras que la presencia de verdadera naturaleza holocinética también ha sido confirmada en otros taxones por la evidencia de que los fragmentos de cromosomas inducidos experimentalmente continúan adjuntar al eje y segregar correctamente. ^[3] Para la mayoría de las especies, los datos sobre holocentrismo están relacionados con el análisis del comportamiento de los cromosomas durante la migración anafase , ya que las cromátidas hermanas holocéntricas migran en paralelo a los polos del huso., en contraste con los monocéntricos en los que las fuerzas de tracción se ejercen en un solo punto cromosómico y los brazos cromosómicos se arrastran detrás. Como consecuencia, las cromátidas de los cromosomas holocéntricos se separan en paralelo y no forman las clásicas figuras en forma de V típicas de los monocéntricos. ^[4] Además, si un cromosoma holocéntrico se fragmenta (por ejemplo, mediante irradiación de rayos X ), cada fragmento retiene la actividad del centrómero y puede segregarse adecuadamente a los polos.

En diferentes organismos

Artrópodos

Entre los artrópodos , la presencia del cromosoma holocentric se ha informado en diferentes especies pertenecientes a los insectos ( Odonata , zoraptera , Dermaptera , Psocoptera , Phthiraptera , Thysanoptera , Hemiptera , Trichoptera y Lepidoptera ), escorpiones ( Buthoidea ), ácaros y garrapatas del superorden Acariformes y género Rhipicephalus ( Ixodidae ), arañas ( Dysderidae y Segestridae ), ^{[7] [14]} milpiés^[18] y ciempiés. ^[18] A pesar de esta ocurrencia generalizada, la mayoría de los datos actualmente disponibles sobre holocentrismo están relacionados con especies de pulgones y lepidópteros. ^{[7] [5]} En los pulgones, los cromosomas holocéntricos se han estudiado en profundidad y su capacidad para estabilizar fragmentos cromosómicos se ha asociado con su estilo de vida fitófago. De hecho, varias plantas producen sustancias químicas capaces de inducir daños en el ADN de los insectos plaga. La nicotina , por ejemplo, es un alcaloide natural que seencuentra principalmente en miembros de la familia de plantas solanáceas (incluida Nicotiana tabacum) que puede causar estrés en la horquilla de replicación, lo que da como resultado diversas formas de daño del ADN, incluidas las fragmentaciones cromosómicas. ^{[19] [20]} También se han reportado efectos similares por otras moléculas producidas por plantas, como la cafeína y el etanol . ^{[19] [20]} En vista de su capacidad para favorecer la herencia de fragmentos cromosómicos, el holocentrismo se ha asociado a cambios recurrentes en los cariotipos de algunas especies de áfidos y en particular en el pulgón del melocotón Myzus persicae , donde tanto inter e intra -También se han observado cariotipos reorganizados individuales. ^{[21] [22]} Los pulgones también poseen una expresión constitutiva delgen codificante de la telomerasa para que puedan iniciar una síntesis de novo de secuencias de telómeros en puntos de corte internos, lo que da como resultado la estabilización de los fragmentos cromosómicos. ^{[23] [24]} Entre los animales no poliploides, los lepidópteros exhiben la mayor variación en el número de cromosomas entre especies dentro de un género y niveles notables de variabilidad de cariotipo interespecífica e intraespecífica. ^{[12] [25] [26] Los} lepidópteros de hecho toleran las variaciones cromosómicas en vista de sus cromosomas holocinéticos, que facilitan la herencia exitosa de nuevos fragmentos de fisión o fusión. Como consecuencia, los lepidópteros pueden evitar las consecuencias deletéreas de la fisión y fusión cromosómica a gran escala.^{[12] [25] [26]} Sin embargo, a veces pueden tolerar la heterocigosidad para múltiples reordenamientos en híbridos entre poblaciones con diferencias en su cariotipo, lo que genera interrogantes sobre mecanismos adicionales que rescatan la fertilidad en híbridos cromosómicos . En los lepidópteros, por lo tanto, se cree que la evolución cromosómica juega un papel en el refuerzo de la especiación . ^[12] Al comparar los genomas de especies de lepidópteros, también ha sido posible analizar el efecto del holocentrismo en términos de tasa de reordenamientos cromosómicos fijos. Este enfoque evidenció en Lepidoptera dos roturas cromosómicas por megabase de ADN por Millón de años: una tasa que es mucho más alta que la observada en Drosophila.y es una consecuencia directa de la naturaleza holocéntrica de los genomas de los lepidópteros. ^{[27] [28]} A nivel estructural, los cromosomas holocéntricos de insectos no se han estudiado en detalle, pero es interesante subrayar la ausencia de homólogos de CENP-C y CENP-A , previamente considerados esenciales para el funcionamiento del cinetocoro en eucariotas. ^[29]

Nematodos

El grupo más conocido de especies holocéntricas se puede encontrar en la clase de nematodos Secernentea , que incluye C. elegans . ^{[16] [17]} otros nematodos generalmente se describen como holocéntricos debido a su relación filogenética con C. elegans , pero las evidencias reales de cariotípicos son escasas o controvertidas. ^{[30] [31] [32] El} desarrollo de nematodos se caracteriza típicamente por linajes fijos y una sola muerte celular inapropiada, por lo tanto, se ha sugerido que el holocentrismo podría evitar las desastrosas consecuencias de eventos de rotura cromosómica no reparada. ^[33]La disponibilidad de varios recursos moleculares y genómicos permitió una caracterización detallada de los cromosomas holocéntricos de C. elegans y, en particular, se ha disecado molecularmente la estructura del cinetocoro. ^{[34] [35]} Los datos actuales sugieren que los cinetocoros de C. elegans forman pares de líneas o placas en las caras opuestas de los cromosomas mitóticos condensados, ^[35] donde cada línea representa el cinetocoro difuso de una sola cromátida. La microscopía electrónica de transmisión de los cromosomas de C. elegans reveló que el cinetocoro tiene una estructura trilaminar muy similar a la observada en los cromosomas monocéntricos ^{[35] [36]}Se han identificado más de 30 proteínas diferentes como componentes del cinetocoro de C. elegans y ya se sabía que la mitad de ellas funcionaba en los cinetocoros de los cromosomas monocéntricos. Entre estas, las proteínas altamente estudiadas incluyen homólogos de CENP-C y CENP-A, que son componentes estructurales altamente conservados del cinetocoro en eucariotas. ^{[36] [37]} Contrariamente a lo que se observa generalmente en los cromosomas monocéntricos, en los holocéntricos falta la localización preferencial de los centrómeros dentro de las áreas heterocromáticas junto con la presencia de secuencias de ADN específicas que en C. elegans no son necesarias para el ensamblaje de una estructura funcional. cinetocoro. ^{[36] [37]}Al respecto, se ha observado que los cromosomas holocéntricos de los nematodos son únicos porque tienen una gran cantidad de satélites esparcidos por todo su genoma, mientras que no se encuentran satélites dispersos en los cromosomas monocéntricos del nematodo Trichinella spiralis . ^[38] Curiosamente, estos ADN satélite no se conservan en sus secuencias entre las especies, lo que sugiere que los ADN altamente repetitivos pueden facilitar la formación de cinetocoros en vista de su repetitividad más que de su secuencia específica. ^[38]La ausencia de un centrómero localizado motivó varios estudios para identificar proteínas que están involucradas en la cohesión de la cromátida hermana, evaluando que se logra mediante un complejo separado de proteínas conservadas, denominado cohesina , que se compone de las subunidades centrales Scc3, Smc1, Smc3 y Scc1. . Curiosamente, desempeñan la misma función en organismos con cromosomas monocéntricos con una excepción relacionada con la subunidad Scc1, cuyo gen además del ortólogo Scc1 presenta tres genes parálogos adicionales . ^{[36] [37]}

Plantas

En plantas, se han encontrado cromosomas holocéntricos en algas zygnematophycean , ^[39] en los géneros Myristica ( Myristicaceae ), Chionographis ( Melanthiaceae ), Cuscuta ( Convolvulaceae ) y Droseraceae , ^{[40] [41] [42]} en las especies Trithuria submersa ( Hydatellaceae ), Prionium serratum ( Thurniaceae ), ^{[43] [44]} y, entre las plantas superiores, en muchos géneros pertenecientes a las familias Cyperaceae yJuncaceae , incluido el arbusto nevado Luzula nivea (Juncaceae), la planta holocéntrica mejor estudiada. ^{[45] [46]} En Luzula spp., La actividad centromérica se localiza simultáneamente en varios sitios espaciados uniformemente a lo largo de cada cromosoma y los cromosomas pueden fragmentarse naturalmente o por irradiación en cromosomas más pequeños (pero viables). ^{[47] [48]} La presencia de cariotipos reorganizados no afecta la aptitud, según lo evaluado por estudios que informan que los híbridos de Luzula con padres que poseen cromosomas más pequeños y más grandes mostraron los cromosomas más pequeños alineados y emparejados con los más grandes. ^[47] Del mismo modo, en plantas pertenecientes al géneroCarex , se ha demostrado que la diferenciación del cariotipo se correlaciona con la divergencia genética dentro de las especies, ^[49] entre las poblaciones dentro de las especies, ^[50] y dentro de las poblaciones, ^[51] lo que sugiere que, como se informó anteriormente en los lepidópteros, ^{[12] el} cromosoma holocéntrico Los reordenamientos contribuyen a la diferenciación genética a diferentes escalas evolutivas en laevolución y especiación de Carex . En las plantas, también se ha sugerido que el cinetocoro difuso de los cromosomas holocéntricos puede suprimir el impulso meiótico de las repeticiones centroméricas y sus consecuencias negativas. ^[46]En particular, las expansiones (o contracciones) de las repeticiones centroméricas pueden conducir a un cinetocoro más grande (o más pequeño), que atrae más (o menos) microtúbulos durante la meiosis. ^{[17] [46]} Esta hipótesis, que correlaciona la presencia de cromosomas holocéntricos con la supresión del impulso del centrómero, es muy intrigante pero solo explica la evolución del holocentrismo cromosómico en la meiosis y no en la mitosis, un hecho que no es trivial considerando que algunas especies con cromosomas holocéntricos puede presentar una restricción de la actividad cinetocoro durante la meiosis. ^{[17] [52]} De manera similar a lo que se informó anteriormente para C. elegans , en L. elegans los centrómeros no están hechos por centrómeros asociadosretrotransposones ni ADN satélite asociado al centrómero, pero las proteínas cenH3 parecen estar asociadas con un plegamiento de cromatina específico del centrómero más que con secuencias de ADN centromérico específicas. ^{[53] La} conservación de elementos entre cromosomas mono y holocéntricos no se limita a las proteínas centroméricas, sino que también se extiende a las marcas epigenéticas . De hecho, la fosforilación dependiente del ciclo celular de la serina 10 o la serina 28 de H3 (que típicamente está enriquecida en regiones pericéntricas de cromosomas vegetales monocéntricos) ocurre uniformemente a lo largo de los cromosomas Luzula . ^[53] Como se describió anteriormente en los pulgones, L. elegans posee una rápida y eficiente de novoFormación de telómeros basada en un proceso de curación mediado por telomerasa que se activa inmediatamente después del daño cromosómico por irradiación de los cromosomas. ^[54] Las repeticiones de telómeros recién formadas se detectaron citológicamente 21 días después de la irradiación en aproximadamente el 50% de los casos, con una curación completa de los telómeros después de tres meses, lo que favoreció la estabilización del fragmento y la fijación del cariotipo. ^[54]

Mitosis

A finales del siglo XIX, van Beneden (1883) y Boveri (1890) describieron la meiosis por primera vez mediante una observación cuidadosa de la formación de células germinales en el nematodo Ascaris . Estas observaciones, junto con varios análisis adicionales, evidenciaron que la meiosis canónica consiste en una primera división (llamada división reduccional) que involucra la segregación de homólogos cromosómicos que resulta en la reducción del número de cromosomas, seguida de una segunda división (llamada división ecuacional) que involucra la segregación de cromátidas hermanas. Por tanto, una regla general para la meiosis es: primero homólogos, luego hermanas.

Comparación esquemática de la separación cromosómica que ocurre durante la primera división meiótica en la meiosis estándar e invertida

Sin embargo, la comprensión de la división reduccional en la meiosis de Ascaris spp. se ha obtenido estudiando los cromosomas holocéntricos que, en muchos otros taxones, siguen un orden inverso de división meiótica. ^[12] De hecho, como se informó en varios nematodos, en insectos pertenecientes a Hemiptera y Lepidoptera, ^{[55] [56]} en ácaros, ^[57] y en algunas plantas con flores, ^{[8] las} especies con cromosomas holocéntricos generalmente presentan un meiótico invertido secuencia, en la que la segregación de homólogos se pospone hasta la segunda división meiótica.

Además, en la mayoría de los casos de meiosis invertida se ha observado la ausencia de una estructura de cinetocoro canónica, junto con una restricción de la actividad cinética a los extremos cromosómicos. ^{[12] [55] [56]} Estos cambios están relacionados con la cohesión peculiar que ocurre en las tétradas de los cromosomas homólogos holocéntricos durante la meiosis que imponen obstáculos a la liberación de cromosomas involucrados en múltiples cruces. ^{[55] [56] [57]} En los cromosomas holocéntricos de la meiosis femenina de C. elegans , ^[58] este problema se evita restringiendo el cruce para formar un solo quiasmaper bivalente y desencadenando la redistribución de las proteínas del cinetocoro a lo largo del eje bivalente, formando estructuras en forma de copa específicas de la meiosis que recubren uniformemente cada semibivalente pero se excluyen de la región bivalente media. ^[58] Durante la anafase I, los cromosomas homólogos de C. elegans se segregan a los polos empujando los microtúbulos desde las regiones bivalentes medias hacia los polos. ^[58]

A diferencia de C. elegans , otros organismos con cromosomas holocéntricos, que incluyen tanto plantas como insectos, ^{[12] [55] [56]}eludir este problema segregando cromátidas hermanas durante la meiosis I, dando lugar al término meiosis invertida, en el que el orden de división reduccional y ecuacional se invierte con respecto a la meiosis canónica. En este caso, por tanto, la separación de los cromosomas homólogos sigue más que precede a la segregación de las cromátidas hermanas. Sin embargo, para tener una meiosis invertida exitosa, es necesario que se produzca una orientación bipolar de los cinetocoros hermanos, junto con su unión a los microtúbulos de los polos del huso opuestos en la meiosis I. Esto permite la segregación de las cromátidas hermanas a los polos opuestos en la anafase I (división ecuacional), pero requiere un mecanismo para alinear y emparejar cromosomas homólogos durante la segunda división meiótica. ^{[55] [56] [57]}Curiosamente, la presencia de meiosis invertida también puede facilitar la segregación cromosómica adecuada en híbridos de especies parentales con diferencias en sus cariotipos o derivadas de poblaciones con cariotipos reorganizados, lo que permite rescatar la fertilidad y viabilidad de los híbridos y promover una rápida evolución del cariotipo y posiblemente una especiación cromosómica. , como se informa en Lepidoptera. ^[12]

Referencias

1. Schrader F (1935). "Observa el comportamiento mitótico de los cromosomas largos" . Cytologia . 6 (4): 422–430. doi : 10.1508 / cytologia.6.422 . ISSN  0011-4545 .
2. Mandrioli M, Manicardi GC (2003). "Análisis de cromosomas holocéntricos de insectos por microscopía de fuerza atómica". Hereditas . 138 (2): 129–32. doi : 10.1034 / j.1601-5223.2003.01661.x . hdl : 11380/5054 . PMID 12921164 . 
3. Hughes-Schrader S, Schrader F (enero de 1961). "El cinetocoro de los Hemípteros". Cromosoma . 12 (1): 327–50. doi : 10.1007 / bf00328928 . PMID 13716663 . S2CID 5169204 .  
4. Wrensch DL, Kethley JB, Norton RA (1994). "Citogenética de cromosomas holocinéticos y meiosis invertida: claves para el éxito evolutivo de los ácaros, con generalizaciones sobre eucariotas". Ácaros . Springer EE. UU. págs. 282–343. doi : 10.1007 / 978-1-4615-2389-5_11 . ISBN 978-1-4613-6012-4.
5. White MJ (1973). Citología animal y evolución (3d ed.). Cambridge [Inglaterra]: University Press. ISBN 0-521-07071-6. OCLC  674359 .
6. Mandrioli M, Manicardi GC (agosto de 2012). "Desbloqueo de cromosomas holocéntricos: ¿nuevas perspectivas desde la genómica comparativa y funcional?" . Genómica actual . 13 (5): 343–9. doi : 10.2174 / 138920212801619250 . PMC 3401891 . PMID 23372420 .  
7. Melters DP, Paliulis LV, Korf IF, Chan SW (julio de 2012). "Cromosomas holocéntricos: evolución convergente, adaptaciones meióticas y análisis genómico" . Investigación de cromosomas . 20 (5): 579–93. doi : 10.1007 / s10577-012-9292-1 . PMID 22766638 . S2CID 3351527 .  
8. Benavente R (mayo de 1982). "Cromosomas holocéntricos de arácnidos: presencia de placas de cinetocoro durante divisiones meióticas". Genetica . 59 (1): 23-27. doi : 10.1007 / bf00130811 . ISSN 0016-6707 . S2CID 21290751 .  
9. Monti V, Lombardo G, Loxdale HD, Manicardi GC, Mandrioli M (marzo de 2012). "Ocurrencia continua de reordenamientos cromosómicos intraindividuales en el pulgón de la patata melocotón, Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae)". Genetica . 140 (1-3): 93-103. doi : 10.1007 / s10709-012-9661-x . hdl : 11380/739277 . PMID 22644285 . S2CID 15715405 .  
10. Manicardi GC, Nardelli A, Mandrioli M ( agosto de 2015). "Rápida evolución cromosómica e inestabilidad del cariotipo: reordenamientos cromosómicos recurrentes en el pulgón de la patata melocotón Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae)" . Revista Biológica de la Sociedad Linneana . 116 (3): 519–529. doi : 10.1111 / bij.12621 . ISSN 0024-4066 . 
11. Nokkala S, Kuznetsova VG, Maryanska-Nadachowska A, Nokkala C (2004). "Cromosomas holocéntricos en meiosis. I. Restricción del número de quiasmas en bivalentes". Investigación de cromosomas . 12 (7): 733–9. doi : 10.1023 / b: chro.0000045797.74375.70 . PMID 15505408 . S2CID 22226624 .  
12. Lukhtanov VA, Dincă V, Friberg M, Šíchová J, Olofsson M, Vila R, et al. (Octubre de 2018). "Versatilidad de orientación multivalente, meiosis invertida y aptitud rescatada en híbridos cromosómicos holocéntricos" . Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 115 (41): E9610 – E9619. doi : 10.1073 / pnas.1802610115 . PMC 6187165 . PMID 30266792 .  
13. Bureš P, Zedek F, Marková M (23 de agosto de 2012). "Cromosomas holocéntricos". Diversidad del genoma vegetal . 2 . Springer Viena. págs. 187–208. doi : 10.1007 / 978-3-7091-1160-4_12 . ISBN 978-3-7091-1159-8.
14. Escudero M, Márquez-Corro JI, Hipp AL (1 de septiembre de 2016). "Los orígenes filogenéticos y la historia evolutiva de los cromosomas holocéntricos". Botánica sistemática . 41 (3): 580–585. doi : 10.1600 / 036364416x692442 . ISSN 0363-6445 . S2CID 89161837 .  
15. Nagaki K, Kashihara K, Murata M (julio de 2005). "Visualización de centrómeros difusos con histona H3 específica de centrómero en la planta holocéntrica Luzula nivea" . La célula vegetal . 17 (7): 1886–93. doi : 10.1105 / tpc.105.032961 . PMC 1167539 . PMID 15937225 .  
16. Howe M, McDonald KL, Albertson DG, Meyer BJ (junio de 2001). "HIM-10 es necesario para la estructura y función del cinetocoro en los cromosomas holocéntricos de Caenorhabditis elegans" . The Journal of Cell Biology . 153 (6): 1227–38. doi : 10.1083 / jcb.153.6.1227 . PMC 2192032 . PMID 11402066 .  
17. Zedek F, Bureš P (23 de enero de 2012). "Evidencia de impulsión del centrómero en los cromosomas holocéntricos de Caenorhabditis" . PLOS ONE . 7 (1): e30496. Código Bib : 2012PLoSO ... 730496Z . doi : 10.1371 / journal.pone.0030496 . PMC 3264583 . PMID 22291967 .  
18. Ogawa K (1953). "Estudios de cromosomas en Myriapoda" . Revista japonesa de genética (遺 伝 學 雑 誌) . 28 (1): 12–18. doi : 10.1266 / jjg.28.12 .
19. Richards RI (junio de 2001). "Cromosomas frágiles e inestables en el cáncer: causas y consecuencias". Tendencias en Genética . 17 (6): 339–45. doi : 10.1016 / s0168-9525 (01) 02303-4 . PMID 11377796 . 
20. Freudenreich CH (septiembre de 2007). "Fragilidad cromosómica: mecanismos moleculares y consecuencias celulares". Fronteras en biociencias . 12 (12): 4911–24. doi : 10.2741 / 2437 . PMID 17569619 . 
21. Manicardi GC, Mandrioli M, Blackman RL (febrero de 2015). "La arquitectura citogenética del genoma del pulgón". Reseñas biológicas de la Sociedad Filosófica de Cambridge . 90 (1): 112–25. doi : 10.1111 / brv.12096 . hdl : 11380/1062551 . PMID 24593177 . S2CID 21793030 .  
22. Monti V, Mandrioli M, Rivi M, Manicardi GC (16 de diciembre de 2011). "El clon de desaparición: evidencia cariotípica de amplia variación genética intraclonal en el pulgón de la patata melocotón, Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae)" . Revista Biológica de la Sociedad Linneana . 105 (2): 350–358. doi : 10.1111 / j.1095-8312.2011.01812.x . ISSN 0024-4066 . 
23. Monti V, Giusti M, Bizzaro D, Manicardi GC, Mandrioli M (julio de 2011). "Presencia de un sistema funcional (TTAGG) (n) telómero-telomerasa en pulgones". Investigación de cromosomas . 19 (5): 625–33. doi : 10.1007 / s10577-011-9222-7 . hdl : 11380/659235 . PMID 21667174 . S2CID 25127536 .  
24. Mandrioli M, Borsatti F (17 de noviembre de 2007). "Análisis de marcadores epigenéticos heterocromáticos en los cromosomas holocéntricos del pulgón Acyrthosiphon pisum". Investigación de cromosomas . 15 (8): 1015–22. doi : 10.1007 / s10577-007-1176-4 . hdl : 11380/594885 . PMID 18004669 . S2CID 20329150 .  
25. Marec F, Tothova A, Sahara K, Traut W (diciembre de 2001). "Emparejamiento meiótico de fragmentos de cromosomas sexuales y su relación con la transmisión atípica de un marcador ligado al sexo en Ephestia kuehniella (Insecta: Lepidoptera)" . Herencia . 87 (Parte 6): 659–71. doi : 10.1046 / j.1365-2540.2001.00958.x . PMID 11903561 . S2CID 415409 .  
26. Hill J, Rastas P, Hornett EA, Neethiraj R, Clark N, Morehouse N, et al. (Junio ​​de 2019). "La reorganización sin precedentes de los cromosomas holocéntricos proporciona información sobre el enigma de la evolución de los cromosomas de los lepidópteros" . Avances científicos . 5 (6): eaau3648. Código bibliográfico : 2019SciA .... 5.3648H . doi : 10.1126 / sciadv.aau3648 . PMC 6561736 . PMID 31206013 .  
27. d'Alençon E, Sezutsu H, Legeai F, Permal E, Bernard-Samain S, Gimenez S, et al. (Abril de 2010). "Amplia conservación de synteny de cromosomas holocéntricos en lepidópteros a pesar de las altas tasas de reordenamientos del genoma local" . Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 107 (17): 7680–5. Código bibliográfico : 2010PNAS..107.7680D . doi : 10.1073 / pnas.0910413107 . PMC 2867904 . PMID 20388903 .  
28. Lukhtanov VA, Dincă V, Talavera G, Vila R (abril de 2011). "Cline de número de cromosomas dentro de la especie sin precedentes en la mariposa blanca de madera Leptidea sinapis y su importancia para la evolución y la especiación del cariotipo" . Biología Evolutiva BMC . 11 (1): 109. doi : 10.1186 / 1471-2148-11-109 . PMC 3113740 . PMID 21507222 .  
29. Drinnenberg IA, deYoung D, Henikoff S, Malik HS (18 de agosto de 2014). "Respuesta del autor: la pérdida recurrente de CenH3 se asocia con transiciones independientes a la holocentricidad en insectos" . eLife . doi : 10.7554 / elife.03676.020 .
30. Mutafova T, Dimitrova Y, Komandarev S (1982). "El cariotipo de cuatro especies de Trichinella". Zeitschrift für Parasitenkunde . 67 (1): 115-20. doi : 10.1007 / bf00929519 . PMID 7072318 . S2CID 22178390 .  
31. Spakulová M, Králová I, Cutillas C (marzo de 1994). "Estudios sobre el cariotipo y la gametogénesis en Trichuris muris". Revista de helmintología . 68 (1): 67–72. doi : 10.1017 / s0022149x0001350x . PMID 8006389 . 
32. Post R (noviembre de 2005). "Los cromosomas de las Filarias" . Diario Filaria . 4 (1): 10. doi : 10.1186 / 1475-2883-4-10 . PMC 1282586 . PMID 16266430 .  
33. Pimpinelli S, Goday C (septiembre de 1989). "Cinetocoros inusuales y disminución de cromatina en Parascaris". Tendencias en Genética . 5 (9): 310–5. doi : 10.1016 / 0168-9525 (89) 90114-5 . PMID 2686123 . 
34. Dernburg AF (junio de 2001). "Aquí, allá y en todas partes: función del cinetocoro en los cromosomas holocéntricos" . The Journal of Cell Biology . 153 (6): F33-8. doi : 10.1083 / jcb.153.6.f33 . PMC 2192025 . PMID 11402076 .  
35. Maddox PS, Oegema K, Desai A, Cheeseman IM (2004). " " Holo "más que tú: segregación de cromosomas y función cinetocoro en C. elegans". Investigación de cromosomas . 12 (6): 641–53. doi : 10.1023 / b: chro.0000036588.42225.2f . PMID 15289669 . S2CID 38989489 .  
36. Albertson DG, Thomson JN (octubre de 1982). "Los cinetocoros de Caenorhabditis elegans". Cromosoma . 86 (3): 409-28. doi : 10.1007 / bf00292267 . PMID 7172865 . S2CID 24941882 .  
37. Monen J, Maddox PS, Hyndman F, Oegema K, Desai A (diciembre de 2005). "Papel diferencial de CENP-A en la segregación de cromosomas holocéntricos de C. elegans durante la meiosis y la mitosis". Biología celular de la naturaleza . 7 (12): 1248–55. doi : 10.1038 / ncb1331 . PMID 16273096 . S2CID 37436777 .  
38. Subirana JA, Messeguer X (24 de abril de 2013). "Una explosión de satélite en el genoma de nematodos holocéntricos" . PLOS ONE . 8 (4): e62221. Código bibliográfico : 2013PLoSO ... 862221S . doi : 10.1371 / journal.pone.0062221 . PMC 3634726 . PMID 23638010 .  
39. Godward MB (1966). Cromosomas de las algas . Edward Arnold. págs. 24–51. ISBN 9780713120585.
40. Kolodin P, Cempírková H, Bureš P, Horová L, Veleba A, Francová J, Adamec L, Zedek F (diciembre de 2018). "Los cromosomas holocéntricos pueden ser una apomorfia de Droseraceae". Sistemática y Evolución Vegetal . 304 (10): 1289–96. doi : 10.1007 / s00606-018-1546-8 . S2CID 52882155 . 
41. Luceño M, Vanzela AL, Guerra M (1 de marzo de 1998). "Estudios citotaxonómicos en Rhynchospora brasileña (Cyperaceae), un género que exhibe cromosomas holocéntricos". Revista canadiense de botánica . 76 (3): 440–449. doi : 10.1139 / b98-013 . ISSN 0008-4026 . 
42. Kuta E, Bohanec B, Dubas E, Vizintin L, Przywara L (abril de 2004). "Estudio de ADN nuclear y cromosómico en Luzula - un género con cromosomas holocinéticos". Genoma . 47 (2): 246–56. doi : 10.1139 / g03-121 . PMID 15060577 . 
43. Kynast RG, Joseph JA, Pellicer J, Ramsay MM, Rudall PJ (septiembre de 2014). "Comportamiento cromosómico en la base de la radiación de las angiospermas: cariología de Trithuria submersa (Hydatellaceae, Nymphaeales)" . Revista estadounidense de botánica . 101 (9): 1447–55. doi : 10.3732 / ajb.1400050 . PMID 25253705 . 
44. Zedek F, Veselý P, Horová L, Bureš P (junio de 2016). "La citometría de flujo puede permitir la detección independiente del microscopio de cromosomas holocéntricos en plantas" . Informes científicos . 6 (1): 27161. Bibcode : 2016NatSR ... 627161Z . doi : 10.1038 / srep27161 . PMC 4891681 . PMID 27255216 .  
45. Haizel T, Lim YK, Leitch AR, Moore G (2005). "Análisis molecular de centrómeros holocéntricos de especies de Luzula". Investigación citogenética y genómica . 109 (1-3): 134–43. doi : 10.1159 / 000082392 . PMID 15753569 . S2CID 45200884 .  
46. Zedek F, Bureš P (diciembre de 2016). "La ausencia de selección positiva en CenH3 en Luzula sugiere que los cromosomas holocinéticos pueden suprimir el impulso del centrómero" . Anales de botánica . 118 (7): 1347-1352. doi : 10.1093 / aob / mcw186 . PMC 5155603 . PMID 27616209 .  
47. Madej A, Kuta E (2001). "Cromosomas holocinéticos de Luzula luzuloides [Juncaceae] en cultivo de callos" . Acta Biologica Cracoviensia. Serie Botánica (43). ISSN 0001-5296 . 
48. Nordenskiöld, Hedda (1961). "Análisis de la tetrada y el curso de la meiosis en tres híbridos de Luzula Campestris" . Hereditas . 47 (2): 203–238. doi : 10.1111 / j.1601-5223.1961.tb01771.x . ISSN 1601-5223 . 
49. Escudero M, Vargas P, Arens P, Ouborg NJ, Luceño M (enero de 2010). "La historia de la colonización este-oeste-norte del Mediterráneo y Europa por la planta costera Carex extensa (Cyperaceae)". Ecología molecular . 19 (2): 352–70. doi : 10.1111 / j.1365-294X.2009.04449.x . PMID 20002603 . S2CID 3577580 .  
50. Hipp AL, Rothrock PE, Roalson EH (5 de diciembre de 2008). "La evolución de los arreglos cromosómicos en Carex (Cyperaceae)". The Botanical Review . 75 (1): 96–109. doi : 10.1007 / s12229-008-9022-8 . ISSN 0006-8101 . S2CID 4489708 .  
51. Escudero M, Weber JA, Hipp AL (agosto de 2013). "Coherencia de especies frente a la diversificación del cariotipo en organismos holocéntricos: el caso de una juncia citogenéticamente variable (Carex scoparia, Cyperaceae)" . Anales de botánica . 112 (3): 515–26. doi : 10.1093 / aob / mct119 . PMC 3718211 . PMID 23723260 .  
52. Wanner G, Schroeder-Reiter E, Ma W, Houben A, Schubert V (diciembre de 2015). "La ultraestructura de centrómeros de plantas mono y holocéntricos: una investigación inmunológica por microscopía de iluminación estructurada y microscopía electrónica de barrido". Cromosoma . 124 (4): 503-17. doi : 10.1007 / s00412-015-0521-1 . PMID 26048589 . S2CID 14145859 .  
53. Cuacos M, H Franklin FC, Heckmann S (26 de octubre de 2015). "Centrómeros atípicos en plantas-lo que nos pueden decir" . Fronteras en la ciencia de las plantas . 6 : 913. doi : 10.3389 / fpls.2015.00913 . PMC 4620154 . PMID 26579160 .  
54. Jankowska M, Fuchs J, Klocke E, Fojtová M, Polanská P, Fajkus J, et al. (Diciembre de 2015). "Los centrómeros holocinéticos y la curación eficaz de los telómeros permiten una rápida evolución del cariotipo". Cromosoma . 124 (4): 519-28. doi : 10.1007 / s00412-015-0524-y . PMID 26062516 . S2CID 2530401 .  
55. Bogdanov YF (mayo de 2016). "[Meiosis invertida y su lugar en la evolución de las vías de reproducción sexual]". Genetika . 52 (5): 541–60. doi : 10.1134 / s1022795416050033 . PMID 29368476 . S2CID 18427008 .  
56. Viera A, Página J, Rufas JS (2009). "Meiosis invertida: los verdaderos bichos como modelo a estudiar". Dinámica del genoma . Karger. 5 : 137-156. doi : 10.1159 / 000166639 . ISBN 978-3-8055-8967-3. PMID  18948713 .
57. Vanzela AL, Cuadrado A, Guerra M (2003). "Localización de 45S rDNA y sitios teloméricos en cromosomas holocéntricos de Rhynchospora tenuis Link (Cyperaceae)" . Genética y Biología Molecular . 26 (2): 199–201. doi : 10.1590 / S1415-47572003000200014 .
58. Martinez-Perez E, Schvarzstein M, Barroso C, Lightfoot J, Dernburg AF, Villeneuve AM (octubre de 2008). "Los cruces desencadenan una remodelación de la composición del eje cromosómico meiótico que está relacionada con la pérdida de dos pasos de la cohesión de la cromátida hermana" . Genes y desarrollo . 22 (20): 2886–901. doi : 10.1101 / gad.1694108 . PMC 2569886 . PMID 18923085 .  

Este artículo fue adaptado de la siguiente fuente bajo una licencia CC BY 4.0 ( 2020 ) ( informes de los revisores ): Mauro Mandrioli; Gian Carlo Manicardi (2020). "Cromosomas holocéntricos" . PLOS Genetics . 16 (7): e1008918. doi : 10.1371 / JOURNAL.PGEN.1008918 . ISSN 1553-7390 . PMC 7392213 . PMID 32730246 . Wikidata Q97932961 .