La respuesta hipersensible ( HR ) es un mecanismo utilizado por las plantas para prevenir la propagación de la infección por patógenos microbianos . La HR se caracteriza por la muerte rápida de las células en la región local que rodea una infección y sirve para restringir el crecimiento y la propagación de patógenos a otras partes de la planta . Es análogo al sistema inmunológico innato que se encuentra en los animales y comúnmente precede a una respuesta sistémica más lenta (toda la planta), que finalmente conduce a una resistencia sistémica adquirida (SAR). [1]La HR se puede observar en la gran mayoría de especies de plantas y es inducida por una amplia gama de patógenos vegetales como oomicetos , virus , hongos e incluso insectos . [2]
La HR se considera comúnmente como una estrategia de defensa eficaz contra los patógenos vegetales biotróficos , que requieren tejido vivo para obtener nutrientes . En el caso de los patógenos necrotróficos , la HR podría incluso ser beneficiosa para el patógeno , ya que requieren células vegetales muertas para obtener nutrientes . La situación se complica al considerar patógenos como Phytophthora infestans que en las etapas iniciales de la infección actúan como biotrofos pero luego pasan a un estilo de vida necrotrófico. Se propone que, en este caso, la FC podría ser beneficiosa en las primeras etapas de la infección, pero no en las últimas. [3]
Genética
La primera idea de cómo se produce la respuesta hipersensible vino de Harold Henry Flor 's gen-por-gen modelo. Postuló que por cada gen de resistencia (R) codificado por la planta , existe un gen de avirulencia (Avr) correspondiente codificado por el microbio . La planta es resistente al patógeno si los genes Avr y R están presentes durante la interacción planta-patógeno. [4] Los genes que participan en las interacciones planta-patógeno tienden a evolucionar a un ritmo muy rápido. [5]
Muy a menudo, la resistencia mediada por los genes R se debe a que inducen HR, lo que conduce a la apoptosis . La mayoría de los genes R vegetales codifican proteínas receptoras similares a NOD (NLR) . [6] La arquitectura del dominio de la proteína NLR consiste en un dominio NB-ARC que es un dominio de unión a nucleótidos , responsable de los cambios conformacionales asociados con la activación de la proteína NLR . En la forma inactiva, el dominio NB-ARC está unido al difosfato de adenosina (ADP). Cuando se detecta un patógeno , el ADP se intercambia por trifosfato de adenosina (ATP) y esto induce un cambio conformacional en la proteína NLR , que da como resultado HR. En el extremo N, el NLR tiene un dominio de receptor de interleucina de peaje (TIR) (que también se encuentra en los receptores de peaje de mamíferos ) o un motivo de espiral (CC). Tanto los dominios TIR como CC están implicados en causar la muerte celular durante la HR. El extremo C-terminal de los NLR consiste en un motivo de repetición rica en leucina (LRR), que participa en la detección de los factores de virulencia del patógeno . [7]
Mecanismo
La planta activa la frecuencia cardíaca cuando reconoce un patógeno . La identificación de un patógeno ocurre típicamente cuando un producto de un gen de virulencia , secretado por un patógeno , se une o interactúa indirectamente con el producto de un gen R de una planta . Los genes R son altamente polimórficos y muchas plantas producen varios tipos diferentes de productos del gen R , lo que les permite reconocer los productos de virulencia producidos por muchos patógenos diferentes . [8]
En la fase uno de la HR, la activación de los genes R desencadena un flujo de iones , que implica una salida de hidróxido y potasio al exterior de las células y una entrada de iones de calcio e hidrógeno en las células. [9]
En la fase dos, las células involucradas en la HR generan un estallido oxidativo al producir especies reactivas de oxígeno (ROS), aniones superóxido , peróxido de hidrógeno , radicales hidroxilo y óxido nitroso . Estos compuestos afectan la función de la membrana celular , en parte al inducir la peroxidación de lípidos y al causar daño a los lípidos. [9]
La alteración de los componentes iónicos en la célula y la degradación de los componentes celulares en presencia de ROS provocan la muerte de las células afectadas, así como la formación de lesiones locales . Las especies reactivas de oxígeno también desencadenan la deposición de lignina y calosa , así como la reticulación de glicoproteínas ricas en hidroxiprolina preformadas , como P33, a la matriz de la pared a través de la tirosina en el motivo PPPPY. [9] Estos compuestos sirven para reforzar las paredes de las células que rodean la infección , creando una barrera e inhibiendo la propagación de la infección . [10] La activación de la frecuencia cardíaca también da como resultado la interrupción del citoesqueleto, la función mitocondrial y cambios metabólicos, todos los cuales podrían estar implicados en la muerte celular. [11] [12] [13]
Activación directa e indirecta
La frecuencia cardíaca se puede activar de dos formas principales: directa e indirectamente. La unión directa de los factores de virulencia a los NLR puede provocar la activación de HR. Sin embargo, esto parece ser bastante raro. Más comúnmente, los factores de virulencia se dirigen a ciertas proteínas celulares que modifican y luego esta modificación es detectada por los NLR. El reconocimiento indirecto parece ser más común, ya que múltiples factores de virulencia pueden modificar la misma proteína celular con las mismas modificaciones, lo que permite que un receptor reconozca múltiples factores de virulencia . [14] A veces, los dominios de proteínas a los que se dirigen los factores de virulencia se integran en los NLR. Un ejemplo de esto se puede observar en la resistencia de las plantas al patógeno del añublo del arroz , donde el RGA5 NLR tiene un dominio asociado a metales pesados (HMA) integrado en su estructura, que está dirigido por múltiples proteínas efectoras . [15]
Un ejemplo de reconocimiento indirecto: AvrPphB es una proteína efectora de tipo III secretada por Pseudomonas syringae . Esta es una proteasa que escinde una cinasa celular llamada PBS1. La quinasa modificada es detectada por RPS5 NLR. [dieciséis]
El Resistosoma
Estudios estructurales recientes de las proteínas CC-NLR han sugerido que después de que se detectan los factores de virulencia , los NLR se ensamblan en una estructura pentamérica conocida como resistosoma. El resistosoma parece tener una gran afinidad por la membrana celular . Cuando se ensambla el resistosoma, una hélice sobresale del extremo N de cada NLR y esto crea un poro en la membrana que permite que se produzca la fuga de iones y, por lo tanto, la célula muere . Sin embargo, este mecanismo solo se infiere de la estructura y actualmente no existen estudios mecanicistas que lo respalden. Todavía no se sabe cómo se activan las proteínas TIR-NLR . Investigaciones recientes sugieren que requieren proteínas CC-NLR aguas abajo de ellas, que luego se activan para formar los resistosomas e inducir la HR. [17]
Pares y redes NLR
Se sabe que los NLR pueden funcionar individualmente, pero también hay casos en los que las proteínas NLR funcionan en pares. El par consta de un sensor NLR y un auxiliar NLR. El sensor NLR es responsable de reconocer la proteína efectora secretada por el patógeno y activar la NLR auxiliar que luego ejecuta la muerte celular . Los genes tanto del sensor como del respectivo NLR auxiliar normalmente están emparejados en el genoma y su expresión podría ser controlada por el mismo promotor . Esto permite que el par funcional, en lugar de los componentes individuales, se segregue durante la división celular y también asegura que se produzcan cantidades iguales de ambos NLR en la célula. [18]
Los pares de receptores funcionan a través de dos mecanismos principales: regulación negativa o cooperación.
En el escenario de regulación negativa, el sensor NLR es responsable de regular negativamente el NLR auxiliar y prevenir la muerte celular en condiciones normales. Sin embargo, cuando la proteína efectora es introducida y reconocida por el sensor NLR, se alivia la regulación negativa del auxiliar NLR y se induce la HR. [19]
En los mecanismos de cooperación, cuando el sensor NLR reconoce la proteína efectora, envía una señal a la NLR auxiliar, activándola. [20]
Recientemente, se descubrió que además de actuar como singletons o pares, los NLRs de la planta pueden actuar en redes. En estas redes, normalmente hay muchos sensores NLR emparejados con relativamente pocos NLR auxiliares. [20]
Un ejemplo de proteínas implicadas en las redes NLR son las que pertenecen al superclade NRC. Parece que las redes evolucionaron de un evento de duplicación de un par NLR ligado genéticamente a un locus no ligado que permitió que el nuevo par evolucionara para responder a un nuevo patógeno . Esta separación parece proporcionar plasticidad al sistema, ya que permite que los NLR del sensor evolucionen más rápidamente en respuesta a la rápida evolución de los efectores de patógenos, mientras que el NLR auxiliar puede evolucionar mucho más lentamente para mantener su capacidad de inducir la FC. Sin embargo, parece que durante la evolución también evolucionaron nuevos NLR auxiliares, supuestamente, porque ciertos NLR sensores requieren NLR auxiliares específicos para funcionar de manera óptima. [20]
El análisis bioinformático de los NLR de plantas ha demostrado que hay un motivo MADA conservado en el extremo N de los NLR auxiliares pero no los NLR del sensor. Alrededor del 20% de todos los CC-NLR tienen el motivo MADA, lo que implica la importancia del motivo para la ejecución de recursos humanos. [21]
Regulación
La activación accidental de HR a través de las proteínas NLR podría causar una gran destrucción del tejido vegetal , por lo tanto, las NLR se mantienen en una forma inactiva a través de una estricta regulación negativa tanto a nivel transcripcional como postraduccional . En condiciones normales, el ARNm de los NLR se transcribe a niveles muy bajos, lo que da como resultado niveles bajos de proteína en la célula. Los NLR también requieren un número considerable de proteínas acompañantes para su plegado. Las proteínas mal plegadas son ubiquitinadas y degradadas inmediatamente por el proteasoma . [22] Se ha observado que en muchos casos, si las proteínas chaperonas involucradas en la biosíntesis de NLR se eliminan , la HR se elimina y los niveles de NLR se reducen significativamente. [23]
Las interacciones intramoleculares también son esenciales para la regulación de la FC. Las proteínas NLR no son lineales: el dominio NB-ARC está intercalado entre los dominios LRR y TIR / CC . En condiciones normales, hay mucho más ATP presente en el citoplasma que ADP , y esta disposición de las proteínas NLR evita el intercambio espontáneo de ADP por ATP y, por lo tanto, la activación de HR. Solo cuando se detecta un factor de virulencia , el ADP se intercambia por ATP . [14]
Las mutaciones en ciertos componentes de la maquinaria de defensa de las plantas dan como resultado que la HR se active sin la presencia de proteínas efectoras de patógenos . Algunas de estas mutaciones se observan en genes NLR y hacen que estas proteínas NLR se vuelvan autoactivas debido a la alteración de los mecanismos reguladores intramoleculares. Otras mutaciones que causan HR espontánea están presentes en proteínas involucradas en la producción de ROS durante la invasión de patógenos . [3]
La HR también es un proceso sensible a la temperatura y se ha observado que en muchos casos las interacciones planta-patógeno no inducen HR a temperaturas superiores a 30 ° C, lo que posteriormente conduce a una mayor susceptibilidad al patógeno . [24] Los mecanismos detrás de la influencia de la temperatura sobre la resistencia de las plantas a los patógenos no se comprenden en detalle, sin embargo, las investigaciones sugieren que los niveles de proteína NLR podrían ser importantes en esta regulación. [25] También se propone que a temperaturas más altas, es menos probable que las proteínas NLR formen complejos oligoméricos , lo que inhibe su capacidad para inducir HR. [26]
También se ha demostrado que la HR depende de las condiciones de luz, lo que podría estar relacionado con la actividad de los cloroplastos y principalmente con su capacidad para generar ROS . [27]
Mediadores
Se ha demostrado que varias enzimas participan en la generación de ROS . Por ejemplo, cobre amina oxidasa , cataliza la oxidación desaminación de poliaminas , especialmente putrescina , y libera el ROS mediadores peróxido de hidrógeno y amoníaco . [28] Otras enzimas que se cree que juegan un papel en la producción de ROS incluyen xantina oxidasa , NADPH oxidasa , oxalato oxidasa, peroxidasas y aminas oxidasas que contienen flavina . [9]
En algunos casos, las células que rodean la lesión sintetizan compuestos antimicrobianos , incluidos fenólicos , fitoalexinas y proteínas relacionadas con la patogénesis (PR) , incluidas las β-glucanasas y las quitinasas . Estos compuestos pueden actuar perforando las paredes de las células bacterianas ; o retrasando la maduración, interrumpiendo el metabolismo o impidiendo la reproducción del patógeno en cuestión.
Los estudios han sugerido que el modo y la secuencia real del desmantelamiento de los componentes celulares de las plantas depende de cada interacción individual entre la planta y el patógeno, pero todos los recursos humanos parecen requerir la participación de cisteína proteasas . La inducción de la muerte celular y la eliminación de patógenos también requiere una síntesis de proteínas activa , un citoesqueleto de actina intacto y la presencia de ácido salicílico . [8]
Evasión de patógenos
Los patógenos han desarrollado varias estrategias para suprimir las respuestas de defensa de las plantas . Los procesos del huésped que generalmente son atacados por bacterias incluyen; alteraciones de las vías de muerte celular programadas , inhibiendo las defensas basadas en la pared celular y alterando la señalización de hormonas vegetales y la expresión de genes de defensa . [29]
Inmunidad sistémica
Se ha demostrado que la iniciación local de la HR en respuesta a ciertos patógenos necrotróficos permite que las plantas desarrollen inmunidad sistémica contra el patógeno . [30] Los científicos han estado tratando de aprovechar la capacidad de los recursos humanos para inducir resistencia sistémica en plantas con el fin de crear plantas transgénicas resistentes a ciertos patógenos . Los promotores inducibles por patógenos se han vinculado a genes NLR autoactivos para inducir la respuesta de HR solo cuando el patógeno está presente, pero no en ningún otro momento. Sin embargo, este enfoque ha sido en su mayor parte inviable ya que la modificación también conduce a una reducción sustancial en los rendimientos de las plantas . [3]
Respuesta hipersensible como impulsora de la especiación de las plantas
Se ha observado en Arabidopsis que, a veces, cuando se cruzan dos líneas de plantas diferentes , la descendencia muestra signos de necrosis híbrida . Esto se debe a que las plantas parentales contienen NLR incompatibles, que cuando se expresan juntas en la misma célula, inducen HR espontánea. [31]
Esta observación planteó la hipótesis de que los patógenos de las plantas pueden conducir a la especiación de las plantas : si las poblaciones de plantas de la misma especie desarrollan NLR incompatibles en respuesta a diferentes efectores de patógenos , esto puede conducir a la necrosis híbrida en la descendencia F1 , lo que reduce sustancialmente la aptitud de la descendencia y el flujo de genes a las generaciones posteriores. [32]
Comparación con la inmunidad innata de los animales
Tanto las plantas como los animales tienen proteínas NLR que parecen tener la misma función biológica: inducir la muerte celular . Los N-terminales de los NLR de plantas y animales varían, pero parece que ambos tienen dominios LRR en el C-terminal. [33]
Una gran diferencia entre los NLR animales y vegetales radica en lo que reconocen. Los NLR animales reconocen principalmente patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP), mientras que los NLR vegetales reconocen principalmente proteínas efectoras de patógenos . Esto tiene sentido ya que los NLR están presentes dentro de la célula y las plantas rara vez tienen patógenos intracelulares , a excepción de los virus y los virus no tienen PAMP ya que evolucionan rápidamente. Los animales , por otro lado, tienen patógenos intracelulares . [34]
La gran mayoría de los linajes de plantas, excepto ciertas algas , como Chlamydomonas , tienen NLR. Los NLR también están presentes en muchas especies animales , sin embargo, no están presentes, por ejemplo, en Drosophila melanogaster y Arthropods . [33]
Tras el reconocimiento de los PAMP por los NLR en animales , los NLR se oligomerizan para formar una estructura conocida como inflamasoma , que activa la piroptosis . En las plantas , los estudios estructurales han sugerido que los NLR también se oligomerizan para formar una estructura llamada resistosoma, que también conduce a la muerte celular . Parece que tanto en plantas como en animales , la formación del resistosoma o del inflamasoma , respectivamente, conduce a la muerte celular al formar poros en la membrana . De las estructuras proteicas se infiere que en las plantas los propios NLR son los responsables de la formación de poros en la membrana , mientras que en el caso del inflamasoma , la actividad formadora de poros surge de la gasdermina B que es escindida por las caspasas como resultado de la oligomerización de los NLR. [35] [36] Las células vegetales no tienen caspasas . [37]
Ver también
- Resistencia a las enfermedades de las plantas
- Fitopatógeno
- Hormonas vegetales
- Resistencia sistémica adquirida
- Péptido antimicrobiano
Referencias
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