Falmouth fue botado el 3 de noviembre de 1827 por Boston Navy Yard y declarado listo para el mar el 19 de enero de 1828, con el comandante CW Morgan al mando.
Entre 1828 y 1840, Falmouth realizó dos cruceros con el Escuadrón de las Indias Occidentales y dos con el Escuadrón del Pacífico . Entre cruceros, estuvo en servicio ordinario para reparaciones y reacondicionamientos en Nueva York o Norfolk o Norfolk Navy Yard .
Recomisionado después de tal período en el ordinario 16 de diciembre de 1841, Falmouth se unió al Home Squadron recientemente organizado . Falmouth navegó desde los bancos de Terranova hasta la desembocadura del Amazonas y en el Caribe y el Golfo de México con este escuadrón hasta 1846, además de los períodos de reparación necesarios. Operó principalmente en el Golfo de México, llevando mensajes y funcionarios gubernamentales, transportando transportes del Ejército a Texas y protegiendo los intereses estadounidenses en México . Desde septiembre de 1845 hasta marzo de 1846, fue buque insignia del comandante del escuadrón, el comodoro . David Connor . Durante los primeros meses de la guerra entre México y Estados Unidos , de abril a septiembre de 1846, bloqueó los puertos mexicanos y luego navegó hacia el norte para realizar reparaciones. Permaneció en servicio ordinario en Boston desde el 22 de noviembre de 1846 hasta que se volvió a poner en servicio el 26 de abril de 1849.
Navegando hacia el Pacífico el 16 de mayo de 1849, Falmouth protegió los nuevos asentamientos estadounidenses en la costa oeste y viajó a varias islas del Pacífico antes de regresar a Norfolk el 29 de enero de 1852. De nuevo estuvo en servicio ordinario , desde el 4 de febrero de 1852 hasta el 18 de noviembre de 1854.
Entre el 16 de diciembre de 1854 y agosto de 1855, Falmouth navegó por las Indias Occidentales en una búsqueda infructuosa de noticias de Albany , desaparecida desde septiembre. De regreso a Nueva York, estuvo en servicio ordinario hasta el 12 de enero de 1857, cuando fue puesta nuevamente en servicio en la Estación Brasil . Falmouth se unió a la expedición de Paraguay a Paraguay a fines de 1858, cuando las relaciones con los Estados Unidos estaban tensas, y navegó por el río Paraná y el Río de la Plata hasta que se calmó la tensión. Navegó hacia el puerto de Nueva York el 19 de mayo de 1859 y el 24 fue dado de baja.
Equipado como un almacén estacionario, Falmouth partió de Nueva York el 1 de abril de 1860 hacia Aspinwall, Panamá , el puerto más tarde conocido como Colón . Sirvió allí como buque tienda para operar en el Golfo de México, hasta su venta en octubre de 1863.