Todos los animales de la Tierra forman asociaciones con microorganismos, incluidos protistas, bacterias, arqueas, hongos y virus. En el océano, las relaciones entre animales y microbios se han explorado históricamente en sistemas de un solo huésped-simbionte. Sin embargo, nuevas exploraciones sobre la diversidad de microorganismos marinos que se asocian con diversos huéspedes animales marinos están llevando el campo hacia estudios que abordan las interacciones entre el animal huésped y un microbioma más multimiembro. El potencial de los microbiomas para influir en la salud, la fisiología, el comportamiento y la ecología de los animales marinos podría alterar la comprensión actual de cómo los animales marinos se adaptan al cambio, y especialmente los crecientes cambios relacionados con el clima e inducidos por los antropogénicos que ya están impactando el medio ambiente oceánico. [1]
En los océanos, es un desafío encontrar organismos eucariotas que no vivan en estrecha relación con una pareja microbiana. Los microbiomas asociados al hospedador también influyen en el ciclo biogeoquímico dentro de los ecosistemas con efectos en cascada sobre la biodiversidad y los procesos de los ecosistemas. Actualmente se están estudiando los microbiomas de diversos animales marinos, desde organismos simplistas que incluyen esponjas y ctenóforos hasta organismos más complejos como ascidias y tiburones .
Fondo
Dentro de la vasta diversidad biológica que habita los océanos del mundo, sería un desafío encontrar un organismo eucariota que no viva en estrecha relación con un socio microbiano . [2] Dichas simbiosis , es decir, interacciones persistentes entre el huésped y el microbio en las que ninguno de los socios resulta dañado y al menos uno de ellos se beneficia, son ubicuas desde los arrecifes poco profundos hasta los respiraderos hidrotermales de aguas profundas . Los estudios sobre corales , [3] esponjas , [4] y moluscos [5] [6] [7] han revelado algunos de los roles simbióticos profundamente importantes que desempeñan los microbios en la vida de sus huéspedes. Sin embargo, estos estudios han tendido a centrarse en un pequeño número de taxones microbianos específicos. Por el contrario, la mayoría de los huéspedes retienen grupos de muchos cientos de microbios diferentes (es decir, un microbioma , [8] [9] que a su vez pueden variar a lo largo de la ontogenia del huésped y como resultado de perturbaciones ambientales. [10] [11] [ 12] En lugar de que los microbios asociados al huésped funcionen de forma independiente, los microbiomas complejos de ensamblaje múltiple tienen un gran impacto en la aptitud y función de sus huéspedes. Estudiar estas interacciones complejas y resultados biológicos es difícil, pero comprender el origen y la evolución de organismos y poblaciones y la estructura y función de las comunidades y los ecosistemas, es necesario avanzar en la comprensión de las simbiosis en los sistemas huésped-microbioma. [13] [14] [2]
Hay muchas cuestiones pendientes en ecología y evolución que podrían abordarse ampliando la amplitud filogenética y ecológica de los estudios del microbioma asociado al huésped, incluidas todas las posibles interacciones en todo el microbioma. Existe una sólida evidencia empírica y un nuevo consenso de que la biodiversidad (es decir, la riqueza de especies y sus interacciones) influye de manera generalizada en el funcionamiento de los ecosistemas de la Tierra, incluida la productividad de los ecosistemas. [15] [16] Sin embargo, esta investigación se ha centrado casi exclusivamente en macroorganismos. Debido a que los simbiontes microbianos son partes integrales de la mayoría de los organismos vivos, [11] [17] es necesario ampliar la comprensión de cómo los simbiontes microbianos contribuyen al rendimiento y adaptabilidad del hospedador. [2]
Fundamentos de ecosistemas productivos
Los ingenieros de ecosistemas , como muchos tipos de corales, mejillones de aguas profundas y gusanos de tubo de ventilación hidrotermal , contribuyen a la productividad primaria y crean los hábitats estructurales y los recursos de nutrientes que son la base de sus respectivos ecosistemas. [18] Todos estos taxones participan en simbiosis nutricionales mutualistas con microbios. Hay muchos ejemplos de mutualismos nutricionales marinos en los que los microbios permiten que los huéspedes utilicen recursos o sustratos que de otro modo no estarían disponibles para el huésped solo. Tales simbiosis se han descrito en detalle en sedimentos reducidos y anóxicos (p. Ej., Almejas lucínidas , nematodos stilbonemátidos y oligoquetos sin intestino ) y respiraderos hidrotermales (p. Ej., El gusano tubo gigante o mejillones de aguas profundas ). [19] Además, muchas especies fundamentales de macroalgas marinas son auxótrofos de vitaminas (por ejemplo, la mitad de las más de 300 especies encuestadas no pudieron sintetizar cobalamina ), y su productividad depende del aprovisionamiento de sus bacterias epífitas . [20] Los arrecifes a menudo están formados por corales pétreos , uno de los ejemplos más conocidos de simbiosis mutualista, en la que el alga dinoflagelado Symbiodiniaceae proporciona al coral glucosa , glicerol y aminoácidos , mientras que el coral proporciona a las algas una protección protegida. medio ambiente y compuestos limitantes (por ejemplo, especies de nitrógeno) necesarios para la fotosíntesis. Sin embargo, este es un ejemplo clásico de simbiosis mutualista que es sensible a las perturbaciones ambientales, que pueden alterar las frágiles interacciones entre el huésped y el microbio. Cuando los arrecifes se vuelven cálidos y eutróficos, las Symbiodiniaceae mutualistas pueden inducir daño celular al huésped y / o secuestrar más recursos para su propio crecimiento, dañando y parasitando así a sus huéspedes. [21] [22] Los peces de arrecife , que buscan hogares en los arrecifes de coral , son importantes para fomentar la recuperación de los corales tras las perturbaciones. La bacteria Epulopiscium en las entrañas de los peces cirujano produce enzimas que permiten a sus huéspedes digerir polisacáridos complejos , lo que permite que los peces huéspedes se alimenten de macroalgas duras, coriáceas, rojas y marrones. [23] Esta innovación trófica ha facilitado la diversificación de nichos entre los herbívoros de los arrecifes de coral . Los peces cirujano son fundamentales para el funcionamiento de los arrecifes de coral del Indo-Pacífico, ya que se encuentran entre los únicos peces capaces de consumir grandes macroalgas que florecen a raíz de la alteración del ecosistema y suprimen la recuperación de los corales. [24] [2]
Junto con ejemplos más estándar de simbiosis nutricionales en animales, los avances recientes en la tecnología de secuenciación del genoma han llevado al descubrimiento de muchas asociaciones endosimbióticas en protistas marinos (un protista es un término general para referirse a una colección no monofilética de eucariotas unicelulares que no son hongos o en el grupo Plantae ) Estos ilustran la incorporación de varias funciones bioquímicas nuevas, como la fotosíntesis, la fijación y el reciclaje de nitrógeno y la metanogénesis, en hospedadores protistas por medio de endosimbiontes. [25] La endosimbiosis en protistas está muy extendida y representa una fuente importante de innovación. Con regularidad se descubren innovaciones metabólicas de simbiosis microbianas marinas que son ecológicamente importantes y que antes no se habían reconocido. [26] Por ejemplo, Candidatus Kentron (un clado de Gammaproteobacteria que se encuentra en asociación con ciliados ) nutre a sus huéspedes ciliados del género Kentrophoros y recicla el acetato y el propionato , que son productos de desecho celular de bajo valor de sus huéspedes, en biomasa . [27] Otro ejemplo es el ciliado marino anaeróbico Strombidium purpureum . [28] El cilio vive en condiciones anaeróbicas y alberga bacterias endosimbióticas púrpuras sin azufre que contienen tanto bacterioclorofila ay espiriloxantina . Los endosimbiontes son fotosintéticamente activos; por lo tanto, esta simbiosis representa una transición evolutiva de un organismo aeróbico a uno anaeróbico mientras incorpora orgánulos . [2]
Reproducción y desarrollo del hospedador
Extendiéndose más allá de las simbiosis nutricionales, los simbiontes microbianos pueden alterar la reproducción, el desarrollo y el crecimiento de sus huéspedes. Las cepas bacterianas específicas en las biopelículas marinas a menudo controlan directamente el reclutamiento de larvas y propágulos planctónicos, ya sea inhibiendo el asentamiento o sirviendo como señal de asentamiento. [29] [30] Por ejemplo, el asentamiento de zoosporas del alga verde Ulva intestinalis en las biopelículas de bacterias específicas está mediado por su atracción a la molécula de detección de quórum, acil-homoserina lactona, secretada por la bacteria. [31] Los ejemplos clásicos de dependencia del desarrollo del huésped marino-microbio incluyen la observación de que los cultivos de algas cultivadas de forma aislada exhibieron morfologías anormales [32] y el posterior descubrimiento de compuestos inductores de morfogénesis, como la talusina, secretada por simbiontes bacterianos epífitos. [33] También se sabe que las bacterias influyen en el crecimiento de plantas marinas, macroalgas y fitoplancton al secretar fitohormonas como el ácido indol acético y hormonas de tipo citoquinina. [34] [35] [36] En el coanoflagelado marino Salpingoeca rosetta, tanto la multicelularidad como la reproducción son desencadenadas por señales bacterianas específicas, lo que ofrece una visión de los orígenes del control bacteriano sobre el desarrollo animal (revisado por Woznica y King. [37] El El beneficio para las bacterias, a cambio, es que reciben un espacio físico para colonizar en puntos particulares de la columna de agua que normalmente solo son accesibles para los microbios planctónicos. Quizás el ejemplo mejor estudiado de interacciones íntimas entre el huésped y el microbio que controlan el desarrollo animal es el calamar hawaiano. Euprymna scolopes. [38] Vive en una simbiosis mutualista con la bacteria bioluminiscente Aliivibrio fischeri. Las bacterias son alimentadas por el huésped con una solución de azúcares y aminoácidos y, a cambio, proporcionan bioluminiscencia para contrarrestar y evitar a los depredadores. [7] Esto El mutualismo con microbios proporciona una ventaja selectiva para el calamar en las interacciones depredador-presa. Otro ejemplo de invertebrado se puede encontrar en tubewo rms, en el que la metamorfosis de Hydroides elegans está mediada por un inductor bacteriano y la señalización de la proteína quinasa activada por mitógenos (MAPK) en las biopelículas. [39] [2]
Montaje comunitario de bioincrustaciones y microbios
Algunos microbios asociados al hospedador producen compuestos que previenen la contaminación biológica y regulan el ensamblaje y el mantenimiento del microbioma en muchos organismos marinos, incluidas las esponjas, las macroalgas y los corales. [40] [41] Por ejemplo, los corales tropicales albergan diversas bacterias en su capa mucosa superficial que producen inhibidores de detección de quórum y otros compuestos antibacterianos como defensa contra la colonización e infección por patógenos microbianos potenciales. [3] Las bacterias epífitas de las macroalgas marinas excretan un arsenal químico diverso capaz de moldear selectivamente una mayor colonización bacteriana y disuadir el asentamiento de invertebrados marinos bioincrustantes como los briozoos. [34] [42] Al igual que en los corales, estos diversos compuestos secretados microbianamente incluyen no solo antibióticos bactericidas y bacteriostáticos, sino también compuestos como furanonas halogenadas, dipéptidos cíclicos e imitadores de acil-homoserina lactona que interrumpen la detección del quórum bacteriano e inhiben la formación de biopelículas. [43] Es probable que las bacterias puedan utilizar los exudados ricos en carbono de sus huéspedes. [44] [45] Por ejemplo, en el caso de las algas gigantes, el alga emite aproximadamente el 20% de la producción primaria como carbono orgánico disuelto. [45] Si bien estos ejemplos anteriores ilustran cómo los microbiomas pueden proteger a los huéspedes de la colonización de la superficie, también se ha observado un fenómeno similar internamente en el gusano de barco Bankia setacea, en el que los simbiontes producen un antibiótico de tartrolón boronado que se cree que mantiene el ciego que digiere la madera libre de incrustaciones bacterianas. [46] Al producir compuestos antimicrobianos, estos microbios pueden defender su espacio de nicho para evitar que otros organismos los desplacen. [2]
Ciclos biogeoquímicos
Los microbiomas asociados al hospedador también influyen en el ciclo biogeoquímico dentro de los ecosistemas con efectos en cascada sobre la biodiversidad y los procesos de los ecosistemas. Por ejemplo, los simbiontes microbianos comprenden hasta el 40% de la biomasa de sus huéspedes esponja. [47] A través de un proceso denominado "bucle de esponja", convierten el carbono orgánico disuelto liberado por los organismos del arrecife en carbono orgánico particulado que puede ser consumido por organismos heterótrofos . [4] Junto con el mutualismo coral-Symbiodiniaceae, esta simbiosis esponja-bacteriana ayuda a explicar la paradoja de Darwin, es decir, cuán altamente productivos existen los ecosistemas de arrecifes de coral dentro de mares tropicales oligotróficos. Algunos simbiontes de esponja juegan un papel importante en el ciclo del fósforo marino al secuestrar nutrientes en forma de gránulos de polifosfato en el tejido de su hospedador [48] y ciclar el nitrógeno, por ejemplo, a través de la nitrificación, desnitrificación y oxidación del amoníaco. [4] [41] ]. Muchas bacterias asociadas a macroalgas están específicamente adaptadas para degradar polisacáridos complejos de algas (p. Ej., Fucoidan, porfirán y laminarina {{hsp]} [49] [50] ) y modificar tanto la calidad como la cantidad de carbono orgánico suministrado al ecosistema. [44] [51] Los endosimbiontes branquiales oxidantes de azufre de las almejas lucinidas contribuyen a la productividad primaria a través de la quimiosíntesis y facilitan el crecimiento de pastos marinos (importantes especies fundamentales) al reducir las concentraciones de sulfuro en los sedimentos tropicales. [52] También se demostró recientemente que los simbiontes gammaproteobacterianos de las almejas lucinidas y los nematodos estilbonemátidos son capaces de fijar nitrógeno (los genomas simbiontes bacterianos codifican y expresan genes de nitrogenasa, [53] destacando el papel de los microbios simbióticos en el ciclo de nutrientes en sistemas marinos poco profundos. [2] ]
Estos ejemplos demuestran la importancia de las simbiosis microbianas para el funcionamiento de los ecosistemas oceánicos. La comprensión de las simbiosis con este mismo nivel de detalle en el contexto de comunidades complejas (es decir, microbiomas completos) sigue estando lista para la exploración y, de hecho, requiere un marco más integrado de los campos de la microbiología, la biología evolutiva, la ecología comunitaria y la oceanografía. Los taxones individuales dentro del microbioma pueden ayudar a los huéspedes a resistir una amplia gama de condiciones ambientales, incluidas las predichas en escenarios de cambio climático. A continuación, exploramos dos vías diferentes de cómo las colaboraciones interdisciplinarias podrían hacer avanzar esta línea de investigación. [2]
Ejemplos de
Actualmente se están estudiando los microbiomas de diversos animales marinos, desde organismos simplistas que incluyen esponjas [55] y ctenóforos [56] hasta organismos más complejos como ascidias [57] y tiburones. [58] [1]
La relación entre el calamar bobtail hawaiano y la bacteria bioluminiscente Aliivibrio fischeri es una de las relaciones simbióticas mejor estudiadas en el mar y es un sistema de elección para la investigación de simbiosis general. Esta relación ha proporcionado información sobre los procesos fundamentales en las simbiosis animal-microbiana, y especialmente las interacciones bioquímicas y la señalización entre el huésped y la bacteria. [59] [60] [1]
El gusano oligoqueto marino sin agallas Olavius algarvensis es otro huésped marino de microbios relativamente bien estudiado. Estos gusanos de tres centímetros de largo residen en sedimentos marinos poco profundos del mar Mediterráneo. Los gusanos no contienen una boca o un sistema digestivo o excretor, sino que se nutren con la ayuda de un conjunto de endosimbiontes bacterianos extracelulares que residen en el uso coordinado del azufre presente en el medio ambiente. [61] Este sistema se ha beneficiado de algunas de las herramientas de visualización y ómicas más sofisticadas. [62] Por ejemplo, el sondeo multi-marcado ha mejorado la visualización del microbioma [63] y se han aplicado transcriptómica y proteómica para examinar las interacciones huésped-microbioma, incluida la transferencia de energía entre el huésped y los microbios [64] y el reconocimiento de los consorcios por el sistema inmunológico innato del gusano. [65] La principal fortaleza de este sistema es que ofrece la capacidad de estudiar las interacciones entre el huésped y el microbioma con un consorcio microbiano de baja diversidad, y también ofrece una serie de recursos genómicos del huésped y microbianos [62] [66] [1]
Corales
Los corales son uno de los ejemplos más comunes de un huésped animal cuya simbiosis con microalgas puede convertirse en disbiosis y se detecta visiblemente como blanqueamiento. Los microbiomas de coral se han examinado en una variedad de estudios, que demuestran cómo las variaciones en el entorno oceánico, principalmente la temperatura, la luz y los nutrientes inorgánicos, afectan la abundancia y el rendimiento de los simbiontes de microalgas, así como la calcificación y fisiología del huésped. [67] [68] Los estudios también han sugerido que las bacterias residentes, arqueas y hongos contribuyen adicionalmente al ciclo de nutrientes y materia orgánica dentro del coral, y los virus también posiblemente desempeñen un papel en la estructuración de la composición de estos miembros, proporcionando así uno de los primeros atisbos de una simbiosis animal marina multidominio. [69] La gammaproteobacterium Endozoicomonas está emergiendo como un miembro central del microbioma del coral, con flexibilidad en su estilo de vida. [70] [71] Dado el reciente blanqueamiento masivo que ocurre en los arrecifes, [72] los corales probablemente seguirán siendo un sistema útil y popular para la investigación de simbiosis y disbiosis. [1]
Esponjas
Las esponjas son miembros comunes de los diversos hábitats bentónicos del océano y su abundancia y capacidad para filtrar grandes volúmenes de agua de mar ha llevado a la conciencia de que estos organismos desempeñan un papel fundamental en la influencia de los procesos bentónicos y pelágicos en el océano. [73] Son uno de los linajes de animales más antiguos y tienen un plan corporal relativamente simple que comúnmente se asocia con bacterias, arqueas, protistas de algas, hongos y virus. [4] Los microbiomas de las esponjas están compuestos por especialistas y generalistas, y la complejidad de su microbioma parece estar determinada por la filogenia del huésped. [74] Los estudios han demostrado que el microbioma de la esponja contribuye al ciclo del nitrógeno en los océanos, especialmente a través de la oxidación del amoníaco por arqueas y bacterias. [75] [76] Más recientemente, se demostró que los simbiontes microbianos de esponjas tropicales producen y almacenan gránulos de polifosfato, [77] quizás permitiendo que el huésped sobreviva períodos de agotamiento de fosfato en ambientes marinos oligotróficos. [78] Los microbiomas de algunas especies de esponjas parecen cambiar en la estructura de la comunidad en respuesta a las condiciones ambientales cambiantes, incluida la temperatura [79] y la acidificación del océano, [80] [81] así como los impactos sinérgicos. [82]
Holobiontes marinos
Los corales formadores de arrecifes son holobiontes que incluyen el propio coral (un invertebrado eucariota dentro de la clase Anthozoa ), dinoflagelados fotosintéticos llamados zooxantelas ( Symbiodinium ) y bacterias y virus asociados. [83] Existen patrones coevolutivos para las comunidades microbianas de coral y la filogenia de los corales. [84]
Holobionte de coral [85]
Holobionte de pastos marinos [86]
Holobionte de esponja [41]
- El cambio climático y el holobionte rodolítico [87]
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