El mutualismo hormiga-hongo es una simbiosis que se observa en ciertas especies de hormigas y hongos , en la que las hormigas cultivan hongos de manera activa de manera muy similar a como los humanos cultivan cultivos como fuente de alimento. En algunas especies, las hormigas y los hongos dependen unos de otros para sobrevivir. La hormiga cortadora de hojas es un ejemplo bien conocido de esta simbiosis. [1] También se observa un mutualismo con los hongos en algunas especies de termitas en África . [2]
Descripción general
Las hormigas que cultivan hongos se propagan, nutren y defienden activamente el cultivar basidiomiceto . [3] A cambio, el hongo proporciona nutrientes para las hormigas, que pueden acumularse en puntas de hifas especializadas conocidas como "gongylidia". En algunos géneros avanzados, la hormiga reina puede llevarse una bolita del hongo cuando se va para comenzar una nueva colonia. [4]
Tipos
Hay cinco tipos principales de agricultura que practican las hormigas que cultivan hongos: [5] Sistemas agrícolas inferiores, hongos de coral , levadura , generalizada superior y cortadoras de hojas. La agricultura inferior es el sistema más primitivo y actualmente la practican 80 especies en 10 géneros. [6] [7] La agricultura de hongos coralinos es practicada por 34 especies por un solo clado derivado dentro del género Apterostigma . [7] Los productores de hongos de coral se sometieron a un cambio de cultivares hace entre 10 y 20 millones de años a un hongo no leucocoprineáceo , lo que hace que su elección de cultivar sea diferente de todos los demás attines. [8] [9] La agricultura de levadura es practicada por 18 especies de Cyphomyrmex rimosus . Se cree que el grupo C. rimosus desarrolló hongos en crecimiento en forma de levadura hace entre 5 y 25 millones de años. [9] La agricultura superior generalizada es practicada por 63 especies en dos géneros y se refiere a la condición de hongo altamente domesticado. [7] Los hongos utilizados en la agricultura superior no pueden sobrevivir sin sus agricultores para cuidarlos y tienen cambios fenotípicos que permiten una mayor facilidad de recolección de hormigas. [9] La agricultura cortadora de hojas, que es una forma altamente derivada de agricultura superior, es practicada por 40 especies en dos géneros y tiene la evolución más reciente, que se originó entre 8 y 12 millones de años atrás. [9] Los cortadores de hojas utilizan biomasa viva como sustrato para alimentar a sus hongos, mientras que en todos los demás tipos de agricultura, el hongo requiere biomasa muerta. [9]
Los attines
Las hormigas de la tribu Attini (subfamilia Myrmicinae) son fungicultivistas obligatorios. Los attini forman doce géneros con más de 200 especies, que en su mayor parte cultivan hongos Lepiotaceae de la tribu Leucocoprineae . [2] [3] [10] Estas hormigas se subdividen típicamente en los atinos "inferior" y "superior". Uno de los factores más distintivos entre estos dos subgrupos es sus respectivos cultivares y sustratos de cultivares. Los átinos inferiores tienen cultivares menos especializados que se asemejan más a Leucocoprineae que se encuentra en la naturaleza y utilizan "sustratos ancestrales" compuestos de detritos de plantas, madera, artrópodos y flores. Los atinos superiores, por otro lado, utilizan hierba, hojas y flores recién cortadas como sustrato de hongos (de ahí el nombre común de "hormigas cortadoras de hojas") y cultivan hongos muy derivados. [11] Los cultivares de atinos superiores a menudo tienen crecimientos llamados gongilidios , estructuras ricas en nutrientes que han evolucionado para facilitar la cosecha, la ingestión y la alimentación de las larvas, al mismo tiempo que sirven como propágulos para los hongos. [2] [12]
Relaciones simbióticas secundarias
Existen relaciones simbióticas adicionales que afectan la agricultura de hongos. El hongo Escovopsis es un parásito en las colonias de hormigas y la bacteria Pseudonocardia tiene una relación mutualista con las hormigas. La pseudonocardia reside en los tegumentos de las hormigas y ayuda a defender a las hormigas de Escovopsis mediante la producción de metabolitos secundarios . [13] De hecho, algunas especies de hormigas han desarrollado glándulas exocrinas que aparentemente nutren a las bacterias productoras de antibióticos dentro de ellas. [14] Una levadura negra interfiere con este mutualismo. La levadura tiene un efecto negativo sobre las bacterias que normalmente producen antibióticos para matar el hongo parásito y, por lo tanto, puede afectar la salud de las hormigas al permitir que el parásito se propague. [15]
Fidelidad del socio
La fidelidad de la pareja se puede observar a través de la transmisión genética vertical de hongos cuando se inicia una nueva colonia. [16] Primero, la reina debe aparearse con varios machos para inseminar sus muchos huevos antes de que ella vuele a un lugar diferente para comenzar una nueva colonia. Cuando se va, se lleva un grupo de micelio (la porción vegetativa del hongo) y de hecho comienza un nuevo jardín de hongos en su punto de reposo utilizando este micelio. Esto crece para convertirse en la nueva granja de hongos completa con los genes del cultivar original preservados para otra generación de hormigas. La relación entre las hormigas attine y el hongo Lepiotaceae es tan especializada que en muchos casos las Lepiotaceae ni siquiera se encuentran fuera de los nidos de las colonias de hormigas. Está claro que se ha ejercido presión evolutiva sobre estas hormigas para desarrollar un sistema tan organizado en el que alimentar al hongo y continuar su reproducción.
Los estudios realizados (con el concepto del dilema del prisionero en mente) para probar qué impulsa aún más la fidelidad de la pareja entre las especies han demostrado que los factores externos son una fuerza impulsora aún mayor. Los efectos de las hormigas trampas (hormigas que no traían biomasa vegetal para la alimentación de los hongos) tuvieron un efecto mucho menor en la aptitud de la relación que cuando los hongos engañaron al no proporcionar gongilidios. Ambos efectos se agravaron en presencia de infección por escovopsis, lo que resultó en una pérdida cercana al 50% de la biomasa fúngica. [17] Está claro que el riesgo de infección por parásitos es un factor externo que impulsa a mantener a estas dos especies leales entre sí. Aunque los factores externos juegan un papel importante en el mantenimiento de la fidelidad entre los mutualistas, se ha encontrado evidencia genética de transmisión vertical de la fidelidad de la pareja entre especies de hormigas asexuales que cultivan hongos. [18] Factores como la transmisión vertical no juegan un papel tan importante como los factores ambientales en el mantenimiento de la fidelidad, ya que el cambio de cultivo entre especies de hormigas no es una práctica muy infrecuente. [dieciséis]
Evolución
Dada la distribución exclusiva en el Nuevo Mundo de las más de 200 especies de hormigas que cultivan hongos , [12] se cree que este mutualismo se originó en la cuenca de la selva amazónica hace unos 50-66 millones de años. Esto sería después del evento K-Pg y antes del Eoceno Óptimo. Durante las consecuencias del evento K-Pg , el antepasado de las hormigas attine se especió a medida que los recursos de los que dependía como un cazador-recolector generalizado se volvieron escasos. Al mismo tiempo, el grupo hermano de las hormigas attine Dacetina desarrolló un comportamiento depredador durante el mismo impulso por nuevos recursos. [19] El mutualismo hormiga-hongos no evolucionó simétricamente. Las hormigas perdieron rápidamente la capacidad de sintetizar arginina al perder el gen argininosuccinato liasa, el paso final en la ruta de biosíntesis de arginina. Esto creó una dependencia inmediata de sus cultivares y está respaldado por la falta de reversión a los estilos de vida de los cazadores-recolectores. [20] La especie Cyatta abscondita se considera el antepasado más reciente de todas las hormigas cortadoras de hojas. [21]
Aunque las hormigas son monofiléticas , sus simbiontes no lo son. Se dividen aproximadamente en tres grupos principales, y solo G1 ha desarrollado gongilidios . Algunas especies G2 desarrollan hifas largas que forman una cubierta protectora sobre el nido. Los de G3 son parafiléticos , los más heterógenos y forman las relaciones más laxas con sus cultivadores. [3] Los estudios ahora muestran que los hongos que pertenecen a las hormigas de atina inferior no son mutualistas obligados y son capaces de vivir libremente. Anteriormente se pensaba que los hongos eran propagados por hormigas puramente por medios clonales (vegetativos). Sin embargo, una variación genética considerable en los hongos sugiere que este puede no ser el caso. [22]
Se plantea la hipótesis de que los hongos han evolucionado para volverse más atractivos para las especies de hormigas mediante el desarrollo de enzimas que permiten a las hormigas acceder a la nutrición en la masa fúngica. [23] Esto probablemente ocurrió hace 25-35 millones de años, cuando las hormigas attine domesticaron sus cultivares de hongos en lugares secos o estacionalmente secos en América Central o del Norte, lo que permitió el aislamiento genético del hongo. Este desarrollo es la transición de una agricultura inferior a una agricultura superior. Durante este período, los cultivares de hongos perdieron una serie de genes que les permitieron descomponer una amplia variedad de sustratos. [24] Al mismo tiempo, parecen haberse comprometido completamente con la propagación por la transmisión vertical practicada por las hormigas attine y al final de su alopatría ya no eran capaces de reproducirse sexualmente con sus primos de vida libre o contrapartes de attine inferior. [25]
Otra especialización se produjo a partir de la oportunidad que ofrecía esta coevolución. Hasta este punto, la hormiga huésped había estado alimentando sus cultivares principalmente con detritos y materia fecal. [26] El cambio hacia la herbivoría consistió en ciertos grupos de hormigas attine (los antepasados de Atta y Acromyrmex ) que se desplazaron hacia la materia vegetal fresca como sustrato para cultivar sus jardines. [27] [28] Este cambio brindó la oportunidad para el desarrollo de la agricultura a escala industrial que ahora vemos en los géneros Atta y Acromyrmex .
Existe un debate en el campo sobre la "rigidez" de la coevolución entre las hormigas y sus cultivares de hongos. Si bien la transmisión vertical observada de cultivares de hongos [29] y la fuerte especificidad de huésped-simbionte [6] [22] podrían sugerir una estrecha relación coevolutiva , análisis filogenéticos recientes sugieren que este no es el caso. La domesticación múltiple del mismo hongo, el escape de hongos de la domesticación o el cambio de cultivo podrían conducir al patrón coevolutivo difuso observado. [30] La perspectiva alternativa de una coevolución "estrecha" apunta a evidencia de inestabilidad en los eventos de transmisión horizontal, [31] [32] al tiempo que postula que las diferencias observadas entre las filogenias de las hormigas attine y sus cultivares de hongos corresponden a eventos de especiación. [33]
Ver también
- El mutualismo de las hormigas con los pulgones
- Trofobiosis
Referencias
- ^ B. Hölldobler; EO Wilson (1990). Las hormigas . Cambridge MA: Belknap. ISBN 978-0-674-48525-9.
- ^ a b c Mueller, UG; Gerardo, NM; Aanen, DK; Seis, DL; Schultz, TR (2005). "La evolución de la agricultura en insectos". Revisión anual de ecología, evolución y sistemática . 36 : 563–595. doi : 10.1146 / annurev.ecolsys.36.102003.152626 . S2CID 32500168 .
- ^ a b c IH Chapela; SA Rehner; TR Schultz; UG Mueller (9 de diciembre de 1994). "Historia evolutiva de la simbiosis entre las hormigas que crecen hongos y sus hongos". Ciencia . 266 (5191): 1691–1694. Bibcode : 1994Sci ... 266.1691C . doi : 10.1126 / science.266.5191.1691 . PMID 17775630 .
- ^ N. Weber (1966). "Hormigas que cultivan hongos". Ciencia . 153 (3736): 587–604. Código Bibliográfico : 1966Sci ... 153..587W . doi : 10.1126 / science.153.3736.587 . PMID 17757227 .
- ^ Mehdiabadi, Nueva Jersey; TR Schultz (2009). "Historia natural y filogenia de las hormigas cultivadoras de hongos (Hymenoptera: Formicidae: Myrmicinae: Attini)". Noticias mirmecológicas . 13 : 37–55.
- ^ a b Schultz, TR; SG Brady (2008). "Principales transiciones evolutivas en la agricultura de hormigas" . Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 105 (14): 5435–5440. Código Bibliográfico : 2008PNAS..105.5435S . doi : 10.1073 / pnas.0711024105 . PMC 2291119 . PMID 18362345 .
- ^ a b c Mehdiabdi y Schultz 2009
- ^ Villesen, P., UG Mueller, TR Schultz, RMM Adams, AC Bourck (2004). "Evolución de la especialización de cultivo de hormiga y cambio de cultivo en hormigas de cultivo de hongos Apterostigma ". Evolución . 58 (10): 2252–2265. doi : 10.1554 / 03-203 . PMID 15562688 . S2CID 19442271 .Mantenimiento de CS1: utiliza el parámetro de autores ( enlace )
- ^ a b c d e Schultz y Brady 2008
- ^ Weber NA 1972. Hormigas jardineras: Los atines. Filadelfia (PA): Sociedad Filosófica Estadounidense.
- ^ Schultz, TR; Meier, R. (1995). "Un análisis filogenético de las hormigas que cultivan hongos (Hymenoptera: Formicidae: Attini) basado en los caracteres morfológicos de las larvas". Entomología sistemática . 20 (4): 337–370. doi : 10.1111 / j.1365-3113.1995.tb00100.x .
- ^ a b UG Mueller; TR Schultz; CR Currie; RMM Adams; D. Malloch (2001). "El origen del mutualismo hormiga-hongo attine". Revista trimestral de biología . 76 (2): 169-197. doi : 10.1086 / 393867 . PMID 11409051 .
- ^ Cameron R. Currie; Bess Wong; Alison E. Stuart; Ted R. Schultz; Stephen A. Rehner; Ulrich G. Mueller; Gi-Ho Sung; Joseph W. Spatafora; Neil A. Straus (2003). "Coevolución tripartita antigua en la simbiosis hormiga-microbio attine". Ciencia . 299 (5605): 386–8. Código Bibliográfico : 2003Sci ... 299..386C . doi : 10.1126 / science.1078155 . PMID 12532015 . S2CID 15815635 .
- ^ Currie, Cameron; et al. (2006). "Las criptas coevolucionadas y las glándulas exocrinas apoyan a las bacterias mutualistas en las hormigas que cultivan hongos". Ciencia . 311 (5757): 81–3. Código bibliográfico : 2006Sci ... 311 ... 81C . CiteSeerX 10.1.1.186.9613 . doi : 10.1126 / science.1119744 . PMID 16400148 .
- ^ Pequeña, Ainslie; Cameron Currie (2008). "Los simbiontes de levadura negra comprometen la eficacia de las defensas antibióticas en las hormigas que cultivan hongos". Ecología . 89 (5): 1216-1222. doi : 10.1890 / 07-0815.1 . PMID 18543616 . S2CID 28969854 .
- ^ a b Mikheyev, A (2004). "Coevolución convergente en la domesticación de hongos coralinos por hormigas que cultivan hongos" . Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 271 (1550): 1777–1782. doi : 10.1098 / rspb.2004.2759 . PMC 1691797 . PMID 15315892 .
- ^ Pequeña, Ainslie; Cameron Currie (2009). "Los parásitos pueden ayudar a estabilizar las relaciones de cooperación" . Biología Evolutiva BMC . 9 : 120-124. doi : 10.1186 / 1471-2148-9-124 . PMC 2701933 . PMID 19486536 .
- ^ Kellner, K; et al. (2013). "Patrones coevolutivos y diversificación de asociaciones hormiga-hongo en la hormiga cultivadora de hongos asexual Mycocepurus smithii en Panamá". Biología evolutiva . 26 (6): 1353-1362. doi : 10.1111 / jeb.12140 . PMID 23639137 .
- ^ Branstetter, MG; Ješovnik, J .; Sosa-Calvo, MW; Lloyd, BC; Brady, SG; Shultz, TR (2017). "Los hábitats secos fueron crisoles de domesticación en la evolución de la agricultura en las hormigas" . Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 284 (1852): 20170095. doi : 10.1098 / rspb.2017.0095 . PMC 5394666 . PMID 28404776 .
- ^ Nygaard, S; Li, M; Schiøtt, Z; Chen, z; Yang, Q; Xie; et al. (2016). "Evolución genómica recíproca en la síntesis agrícola hormiga-hongos" . Comunicaciones de la naturaleza . 7 : 12233. doi : 10.1038 / ncomms12233 . PMC 4961791 . PMID 27436133 .
- ^ "La hormiga fantasma: nueva especie es un fósil viviente de hormigas antiguas de cultivo de hongos" . Nature World News. 23 de diciembre de 2013 . Consultado el 24 de diciembre de 2013 .
- ^ a b Mikheyev, S .; UG Mueller; P. Abbott (2006). "Sexo críptico y coevolución de muchos a uno en la simbiosis de hormigas que crecen hongos" (PDF) . Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 103 (28): 10702–10706. Código bibliográfico : 2006PNAS..10310702M . doi : 10.1073 / pnas.0601441103 . PMC 1502295 . PMID 16815974 .
- ^ El papel destacado de los hongos y las enzimas fúngicas en el simbiosi de conversión de biomasa hormiga-hongo , Centro Nacional de Información Biotecnológica, 23 de abril de 2014
- ^ Nygaard, SH; Hu, C; Li, M; Schiøtt, Z; Chen, Z; Yang, Q; Zie (2016). "Evolución genómica recíproca en la simbiosis agrícola hormiga-hongo" . Comunicaciones de la naturaleza . 7 : 122233. Bibcode : 2016NatCo ... 712233N . doi : 10.1038 / ncomms12233 . PMC 4961791 . PMID 27436133 .
- ^ Nygaard, SH; Hu, C; Li, M; Schiøtt, Z; Chen, Z; Yang, Q; Zie (2016). "Evolución genómica recíproca en la simbiosis agrícola hormiga-hongo" . Comunicaciones de la naturaleza . 7 : 122233. Bibcode : 2016NatCo ... 712233N . doi : 10.1038 / ncomms12233 . PMC 4961791 . PMID 27436133 .
- ^ Nygaard, SH; Hu, C; Li, M; Schiøtt, Z; Chen, Z; Yang, Q; Zie (2016). "Evolución genómica recíproca en la simbiosis agrícola hormiga-hongo" . Comunicaciones de la naturaleza . 7 : 122233. Bibcode : 2016NatCo ... 712233N . doi : 10.1038 / ncomms12233 . PMC 4961791 . PMID 27436133 .
- ^ Branstetter, MG; Ješovnik, J .; Sosa-Calvo, MW; Lloyd, BC; Brady, SG; Shultz, TR (2017). "Los hábitats secos fueron crisoles de domesticación en la evolución de la agricultura en las hormigas" . Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 284 (1852): 20170095. doi : 10.1098 / rspb.2017.0095 . PMC 5394666 . PMID 28404776 .
- ^ Nygaard, SH; Hu, C; Li, M; Schiøtt, Z; Chen, Z; Yang, Q; Zie (2016). "Evolución genómica recíproca en la simbiosis agrícola hormiga-hongo" . Comunicaciones de la naturaleza . 7 : 122233. Bibcode : 2016NatCo ... 712233N . doi : 10.1038 / ncomms12233 . PMC 4961791 . PMID 27436133 .
- ^ BTM Dentinger; DJ Lodge; AB Munkacsi; DE Desjardin; DJ McLaughlin (2009). "La colocación filogenética de un hongo coral inusual desafía la hipótesis clásica de coevolución estricta en el mutualismo hormiga-hongo del grupo Apterostigma pilosum " . Evolución . 63 (8): 2172–2178. doi : 10.1111 / j.1558-5646.2009.00697.x . PMID 19453731 . S2CID 4115854 .
- ^ AS Mikheyev; UG Mueller; JJ Boomsma (2007). "Firmas genéticas de población de coevolución difusa entre hormigas cortadoras de hojas y sus hongos cultivares". Ecología molecular . 16 (1): 209–216. doi : 10.1111 / j.1365-294X.2006.03134.x . PMID 17181732 .
- ^ Seal, Jon N .; Mueller, UG (1 de agosto de 2013). "La inestabilidad de las nuevas asociaciones de hongos hormiga limita el intercambio horizontal de simbiontes de hongos". Ecología evolutiva . 28 (1): 157-176. doi : 10.1007 / s10682-013-9665-8 . ISSN 0269-7653 . S2CID 13613949 .
- ^ Mehdiabadi, Natasha J.; Hughes, Benjamin; Mueller, Ulrich G. (2006-03-01). "Cooperation, conflict, and coevolution in the attine ant-fungus symbiosis". Behavioral Ecology. 17 (2): 291–296. doi:10.1093/beheco/arj028. ISSN 1045-2249.
- ^ Mehdiabadi, Natasha J.; Mueller, Ulrich G.; Brady, Seán G.; Himler, Anna G.; Schultz, Ted R. (2012-05-15). "Symbiont fidelity and the origin of species in fungus-growing ants". Nature Communications. 3: 840. Bibcode:2012NatCo...3..840M. doi:10.1038/ncomms1844. ISSN 2041-1723. PMID 22588302.
enlaces externos
- Fungus-growing ants, Social Insect Research Group, Universities of Copenhagen and Aarhus
- Ulrich G. Mueller: Publications (Includes links several key papers on ant/fungal symbiosis)