El dolor en los invertebrados es un tema polémico. Aunque existen numerosas definiciones de dolor , casi todas involucran dos componentes clave. Primero, se requiere nocicepción . Esta es la capacidad de detectar estímulos nocivos que evoca una respuesta refleja que aleja a todo el animal, o la parte afectada de su cuerpo, de la fuente del estímulo. El concepto de nocicepción no implica necesariamente ningún sentimiento subjetivo adverso; es una acción refleja. El segundo componente es la experiencia del "dolor" en sí mismo, o sufrimiento , es decir, la interpretación emocional interna de la experiencia nociceptiva. El dolor es, por tanto, una experiencia emocional privada. El dolor no se puede medir directamenteen otros animales , incluidos otros seres humanos; Se pueden medir las respuestas a estímulos supuestamente dolorosos, pero no la experiencia en sí. Para abordar este problema al evaluar la capacidad de otras especies para experimentar dolor, se utiliza el argumento por analogía . Esto se basa en el principio de que si las respuestas de un animal no humano a los estímulos son similares a las de los humanos, es probable que haya tenido una experiencia análoga. Se ha argumentado que si un alfiler se clava en el dedo de un chimpancé y rápidamente retira la mano, entonces el argumento por analogía implica que, al igual que los humanos, sintieron dolor. Se ha cuestionado por qué no se deduce entonces la inferencia de que una cucaracha experimenta dolor cuando se retuerce después de haber sido pinchada con un alfiler. [1] Este enfoque de argumento por analogía del concepto de dolor en invertebrados ha sido seguido por otros. [2]
La capacidad de experimentar la nocicepción ha estado sujeta a la selección natural y ofrece la ventaja de reducir aún más el daño al organismo. Si bien podría esperarse, por lo tanto, que la nocicepción esté generalizada y sea robusta, la nocicepción varía entre especies. Por ejemplo, la capsaicina química se usa comúnmente como un estímulo nocivo en experimentos con mamíferos; sin embargo, la rata topo africana desnuda, Heterocephalus glaber , una especie de roedor inusual que carece de neuropéptidos relacionados con el dolor (p. ej., sustancia P ) en las fibras sensoriales cutáneas, muestra una falta única y notable de comportamientos relacionados con el dolor al ácido y la capsaicina. [3] De manera similar, la capsaicina desencadena nociceptores en algunos invertebrados, [4] [5] pero esta sustancia no es nociva para Drosophila melanogaster (la mosca común de la fruta). [6] Los criterios que pueden indicar la posibilidad de experimentar dolor incluyen: [7]
- Tiene un sistema nervioso y receptores adecuados.
- Cambios fisiológicos a estímulos nocivos.
- Muestra reacciones motoras protectoras que pueden incluir un uso reducido de un área afectada, como cojear, frotarse, sostenerse o autotomía
- Tiene receptores opioides y muestra respuestas reducidas a estímulos nocivos cuando se le administran analgésicos y anestésicos locales.
- Muestra compensaciones entre la evitación de estímulos y otros requisitos motivacionales
- Muestra aprendizaje de evitación
- Demuestra alta capacidad cognitiva y sensibilidad.
Sistema nervioso adecuado
Sistema nervioso central
El tamaño del cerebro no necesariamente equivale a la complejidad de la función. [8] Además, peso por peso corporal, el cerebro de los cefalópodos tiene el mismo tamaño que el cerebro de los vertebrados, más pequeño que el de las aves y los mamíferos, pero tan grande o más grande que la mayoría de los cerebros de los peces. [9] [10]
Es cierto que puede haber una actividad extraordinaria con una masa absoluta extremadamente pequeña de materia nerviosa; así, los instintos, las facultades mentales y los afectos maravillosamente diversificados de las hormigas son notorios, pero sus ganglios cerebrales no son tan grandes como el cuarto de la cabeza de un alfiler. Bajo este punto de vista, el cerebro de una hormiga es uno de los átomos de materia más maravillosos del mundo, quizás más que el cerebro del hombre. [11]
Los sistemas nerviosos de los invertebrados son muy diferentes a los de los vertebrados y esta diferencia se ha utilizado a veces para rechazar la posibilidad de una experiencia de dolor en los invertebrados. En los seres humanos, la neocorteza del cerebro tiene un papel central en el dolor y se ha argumentado que cualquier especie que carezca de esta estructura será, por tanto, incapaz de sentir dolor. [12] Sin embargo, es posible que diferentes estructuras puedan estar involucradas en la experiencia del dolor de otros animales en la forma en que, por ejemplo, los crustáceos decápodos tienen visión a pesar de carecer de una corteza visual humana . [13]
Dos grupos de invertebrados tienen cerebros notablemente complejos: artrópodos ( insectos , crustáceos , arácnidos y otros) y cefalópodos modernos ( pulpos , calamares , sepias ) y otros moluscos . [14] Los cerebros de artrópodos y cefalópodos surgen de cordones nerviosos paralelos gemelos que se extienden a través del cuerpo del animal. Los artrópodos tienen un cerebro central con tres divisiones y grandes lóbulos ópticos detrás de cada ojo para el procesamiento visual. [14] Los cerebros de los cefalópodos modernos en particular están altamente desarrollados, comparables en complejidad a los cerebros de algunos vertebrados (Ver también: Cerebros de invertebrados ). Los resultados emergentes sugieren que un proceso evolutivo convergente ha llevado a la selección de una organización neuronal similar a la de los vertebrados y una plasticidad sináptica a largo plazo dependiente de la actividad en estos invertebrados. [15] Los cefalópodos se destacan por tener un sistema nervioso central que comparte las principales características electrofisiológicas y neuroanatómicas con los vertebrados como ningún otro taxón de invertebrados. [dieciséis]
Nociceptores
Los nociceptores son receptores sensoriales que responden a estímulos potencialmente dañinos enviando señales nerviosas al cerebro. Aunque estas neuronas en los invertebrados pueden tener diferentes vías y relaciones con el sistema nervioso central que los nociceptores de mamíferos, las neuronas nociceptivas de los invertebrados a menudo se activan en respuesta a estímulos similares a los de los mamíferos, como temperatura alta (40 C o más), pH bajo, capsaicina, y daño tisular. El primer invertebrado en el que se identificó una célula nociceptiva fue la sanguijuela medicinal , Hirudo medicinalis , que tiene el cuerpo segmentado característico de una Annelida , cada segmento posee un ganglio que contiene las células T (tacto), P (presión) y N (nocivas). . [17] Estudios posteriores sobre las respuestas de las neuronas de sanguijuelas a la estimulación mecánica, química y térmica motivaron a los investigadores a escribir "Estas propiedades son típicas de los nociceptores polimodales de mamíferos". [4]
Se han realizado numerosos estudios sobre el aprendizaje y la memoria utilizando nociceptores en la liebre de mar, Aplysia . [18] [19] [20] Muchos de estos se han centrado en las neuronas mecanosensoriales que inervan el sifón y tienen su soma (extremo bulboso) en el ganglio abdominal (células LE). Estas células LE muestran una descarga creciente a presiones crecientes, con una activación máxima por aplastamiento o desgarro de estímulos que causan daño tisular. Por lo tanto, satisfacen las definiciones aceptadas de nociceptores. También muestran similitudes con los nociceptores Aδ de vertebrados , incluida una propiedad aparentemente única (entre los aferentes primarios ) de los nociceptores: la sensibilización por estimulación nociva. Pellizcar o sujetar el sifón disminuyó el umbral de activación de las células LE y aumentó la excitabilidad del soma. [21]
Se han identificado nociceptores en una amplia gama de especies de invertebrados, incluidos anélidos , moluscos , nematodos y artrópodos . [22] [23]
Cambios fisiológicos
En los vertebrados, los estímulos potencialmente dolorosos típicamente producen modificaciones vegetativas tales como taquicardia , dilatación de la pupila , la defecación , arteriolas gases en sangre, fluido y electrolito desequilibrio, y los cambios en el flujo sanguíneo, patrones respiratorios, y endocrina . [24]
A nivel celular, la lesión o herida de los invertebrados conduce a la migración dirigida y la acumulación de hematocitos (células de defensa) y plasticidad neuronal , al igual que las respuestas de los pacientes humanos sometidos a cirugía o después de una lesión. [25] [26] En un estudio, la frecuencia cardíaca en el cangrejo de río, Procambarus clarkii , disminuyó después de la autotomía de la garra durante un encuentro agresivo. [27]
El registro de los cambios fisiológicos en los invertebrados en respuesta a estímulos nocivos mejorará los resultados de las observaciones del comportamiento y se deben fomentar tales estudios. Sin embargo, se requiere un control cuidadoso porque pueden ocurrir cambios fisiológicos debido a eventos nocivos, pero no relacionados con el dolor, por ejemplo, la actividad cardíaca y respiratoria en los crustáceos es muy sensible y responde a cambios en el nivel del agua, diversos químicos y actividad durante encuentros agresivos. [28]
Reacciones protectoras del motor
Los invertebrados muestran una amplia gama de reacciones protectoras a estímulos supuestamente dolorosos. Sin embargo, incluso los animales unicelulares mostrarán respuestas protectoras, por ejemplo, a temperaturas extremas. Muchas reacciones protectoras de invertebrados parecen estereotipadas y reflexivas en acción, tal vez indicando una respuesta nociceptiva en lugar de una de dolor, pero otras respuestas son más plásticas, especialmente cuando compiten con otros sistemas motivacionales (ver sección más abajo), indicando una respuesta de dolor análoga a la de vertebrados.
Estimulación mecánica
En lugar de un simple reflejo de retirada, el gusano plano , Notoplana aticola, muestra un comportamiento de escape locomotor después de pinchazos de alfiler en el extremo posterior. [29] Tocar las larvas de la mosca de la fruta, Drosophila melanogaster , con una sonda hace que se detengan y se alejen del estímulo; sin embargo, una estimulación mecánica más fuerte evoca un comportamiento de rodadura similar al de un sacacorchos más complejo, es decir, la respuesta es plástica. [30] Cuando se aplica un estímulo táctil débil al sifón de la liebre marina Aplysia californica , el animal retira rápidamente el sifón entre los parapodios . [21] [31] [32] A veces se afirma que esta respuesta es un reflejo involuntario (p. Ej., Ver Reflejo de abstinencia de aplysia y sifón ); sin embargo, el aprendizaje complejo asociado con esta respuesta (ver "Evitación aprendida" a continuación) sugiere que esta visión podría ser demasiado simplista.
En 2001, Walters y sus colegas publicaron un informe que describía las respuestas de escape de la oruga del gusano del tabaco ( Manduca sexta ) a la estimulación mecánica. [33] Estas respuestas, particularmente su plasticidad, fueron notablemente similares a las respuestas de escape de los vertebrados.
Autotomía
Más de 200 especies de invertebrados son capaces de utilizar la autotomía (auto amputación) como comportamiento de evitación o protección [34] [35], que incluyen:
- babosas terrestres ( Prophysaon ) [36]
- caracoles de mar ( Oxynoe panamensis ) [37]
- grillos [38]
- arañas [39]
- cangrejos [40]
- langostas [35]
- pulpos [35]
Estos animales pueden deshacerse voluntariamente de los apéndices cuando sea necesario para sobrevivir. La autotomía puede ocurrir en respuesta a la estimulación química, térmica y eléctrica, pero quizás sea más frecuentemente una respuesta a la estimulación mecánica durante la captura por un depredador. La autotomía sirve para mejorar las posibilidades de escape o para reducir el daño adicional que se produce en el resto del animal, como la propagación de una toxina química después de ser picado, pero la `` decisión '' de arrojar una extremidad o parte de un cuerpo y el considerable Los costos incurridos por esto sugieren una respuesta de dolor en lugar de simplemente un reflejo nociceptivo.
Estimulación térmica
Una sonda calentada (> 42 ° C o 108 ° F) evoca un comportamiento complejo, similar a un sacacorchos, de evitación de rodadura en las larvas de Drosophila que se produce en tan solo 0,4 segundos; una sonda no calentada no provoca este comportamiento de evitación. [30] Por el contrario, los estímulos fríos (≤14 ° C o 57,2 ° F) provocan principalmente una contracción bilateral de todo el cuerpo a lo largo del eje de la cabeza a la cola; las larvas también pueden responder levantando la cabeza y / o la cola, pero estas respuestas ocurren con menos frecuencia con temperaturas decrecientes. [41] [42] Los caracoles terrestres muestran una respuesta de evitación al ser colocados sobre una placa calefactora (> 40 ° C o 104 ° F) al levantar la parte anterior del pie extendido. [43] [44] Un estudio de 2015 encontró que los cangrejos de río ( Procambarus clarkii ) responden de manera adversa a las altas temperaturas, pero no a las bajas. [45]
Estimulación química
Se sabe que los crustáceos responden a los ácidos de formas que indican nocicepción y / o dolor. [46] El langostino Palaemon elegans muestra reacciones motoras protectoras cuando sus antenas se tratan con los irritantes ácido acético o hidróxido de sodio . [47] Los camarones acicalan específicamente las antenas tratadas y las frotan contra el tanque, mostrando que son conscientes de la ubicación del estímulo nocivo en su cuerpo en lugar de mostrar una respuesta generalizada a la estimulación. En Carcinus maenas , el cangrejo costero común, el ácido acético induce una serie de cambios de comportamiento, incluido el movimiento de las piezas bucales, el roce con las garras y el aumento de los intentos de escapar de un recinto. [48]
En condiciones naturales, las arañas tejedoras de orbes ( Argiope spp.) Se someten a autotomía (autoamputación) si las avispas o las abejas las pican en una pata. En condiciones experimentales, cuando a las arañas se les inyectaba en la pata veneno de abeja o avispa, se desprendían de este apéndice. Pero si se inyectan solo con solución salina, rara vez autotomizan la pierna, lo que indica que no es el insulto físico o la entrada de líquido per se lo que causa la autotomía. Las arañas inyectadas con componentes de veneno que hacen que los humanos inyectados informen dolor ( serotonina , histamina , fosfolipasa A2 y melitina ) autotomizan la pierna, pero si las inyecciones contienen componentes de veneno que no causan dolor a los humanos, la autotomía no ocurre. [49]
Las larvas de Drosophila melanogaster responden a los ácidos [50] y al mentol [51] con una respuesta rodante nociceptiva estereotipada, idéntica al comportamiento observado en respuesta a agresiones mecánicas y de alta temperatura. [52] El isotiocianato de alilo químico electrófilo causa sensibilización nociceptiva en las larvas. [53] Las moscas adultas encuentran que el mentol, [54] AITC, [55] capsaicina , [56] y una serie de otras sustancias químicas son aversivas, lo que afecta tanto el reflejo de extensión de la probóscide como la preferencia del lugar de puesta de los huevos.
También se sabe que los ácidos activan nociceptores en el nematodo Caenorhabditis elegans y en Hirudo medicinalis , comúnmente conocido como sanguijuela medicinal. [57] [58] [59]
Estimulación eléctrica
La babosa de mar , Tritonia diomedia , posee un grupo de células sensoriales, "células S", situadas en los ganglios pleurales , que inician la natación de escape si son estimuladas por una descarga eléctrica. [23] De manera similar, el camarón mantis Squilla mantis muestra evitación de descargas eléctricas con una fuerte respuesta de escape de movimiento de cola. [60] Ambas respuestas parecen ser bastante fijas y reflexivas, sin embargo, otros estudios indican que una variedad de invertebrados exhiben respuestas considerablemente más plásticas a las descargas eléctricas.
Debido a sus cuerpos blandos, los cangrejos ermitaños dependen de los caparazones para sobrevivir, pero, cuando reciben pequeñas descargas eléctricas dentro de sus caparazones, los evacuan. La respuesta, sin embargo, está influenciada por el atractivo del caparazón; los caparazones más preferidos solo se evacuan cuando los cangrejos reciben un choque de voltaje más alto, lo que indica que este no es un comportamiento reflejo simple. [13]
En estudios sobre el aprendizaje y el reflejo de abstinencia de las branquias y el sifón de Aplysia , Aplysia recibió una descarga eléctrica en el sifón cada vez que su branquia se relajaba por debajo de un nivel de criterio. [61] Aplysia aprendió a mantener sus branquias contraídas por encima del nivel del criterio, un resultado poco probable si la respuesta se debió a una experiencia nociceptiva.
Drosophila aparece ampliamente en estudios de nocicepción y dolor de invertebrados. Se sabe desde 1974 [62] que estas moscas de la fruta se pueden entrenar con presentaciones secuenciales de un olor y descarga eléctrica (entrenamiento olor-descarga) y posteriormente evitarán el olor porque predice algo "malo". [63] [64] Se ha encontrado una respuesta similar en las larvas de esta especie. [65] En un estudio intrigante, [66] Drosophila aprendió dos tipos de predicciones con respecto a una experiencia "traumática". Si un olor precedió a una descarga eléctrica durante el entrenamiento, predijo una descarga y, posteriormente, las moscas la evitaron. Cuando se invirtió la secuencia de eventos durante el entrenamiento, es decir, el olor siguió al impacto, el olor predijo el alivio del impacto y las moscas se acercaron a él. Los autores denominaron a este último efecto aprendizaje de "alivio".
Muchas especies de invertebrados aprenden a retirarse o alterar su comportamiento en respuesta a un estímulo condicionado cuando este ha sido previamente emparejado con una descarga eléctrica, citado por Sherwin [1] , e incluyen caracoles, sanguijuelas, langostas, abejas y varios moluscos marinos. .
Si las especies de vertebrados se utilizan en estudios sobre comportamiento protector o motor y responden de manera similar a las descritas anteriormente, generalmente se asume que el proceso de aprendizaje se basa en que el animal experimente una sensación de dolor o malestar por el estímulo, por ejemplo, un estímulo eléctrico. choque. El argumento por analogía sugiere que ocurre una experiencia análoga en los invertebrados.
Receptores de opioides, efectos de anestésicos locales o analgésicos.
En los vertebrados, los opiáceos modulan la nocicepción y los antagonistas de los receptores opioides , por ejemplo, naloxona y CTOP, invierten este efecto. Por lo tanto, si los opiáceos tienen efectos similares en los invertebrados que los vertebrados, deberían retrasar o reducir cualquier respuesta protectora y el antagonista opioide debería contrarrestar esto. Se ha encontrado que los moluscos y los insectos tienen sitios de unión a opioides o sensibilidad general a los opioides. Ciertamente, hay muchos ejemplos de neuropéptidos implicados en las respuestas al dolor de los vertebrados que se encuentran en los invertebrados; por ejemplo, se han encontrado endorfinas en platelmintos, moluscos, anélidos, crustáceos e insectos. [1] [67] Además de la analgesia, existen otros efectos de los opiáceos exógenos que participan específicamente en la conducta alimentaria y la activación de los inmunocitos. [68] Estas últimas funciones podrían explicar la presencia de opioides y receptores de opioides en invertebrados extremadamente simples y animales unicelulares.
Nematodos
Los nematodos evitan las temperaturas extremas. [5] La morfina aumenta la latencia de esta respuesta defensiva en el parásito Ascaris suum . [69] En un estudio sobre los efectos de los opiáceos en Caenorhabditis elegans , el 76% de un grupo no tratado mostró una retirada rápida y refleja al calor, mientras que el 47%, 36% y 39% de los tratados con morfina, endomorfina 1 y endomorfina 2 gusanos (respectivamente) se retiraron. Estos efectos se revirtieron con los antagonistas de los receptores opioides naloxona y CTOP, lo que llevó a los autores a concluir que el comportamiento termonocifensivo en C. elegans estaba modulado por opioides. [70]
Moluscos
Las babosas y los caracoles tienen un sistema receptor de opioides. [71] [72] En experimentos con diferentes caracoles terrestres, la morfina prolongó la latencia de los caracoles al levantar el pie en respuesta a ser colocados sobre una superficie caliente (40 ° C). [44] Los efectos analgésicos de la morfina fueron eliminados por la naloxona como se ve en humanos y otros vertebrados. También hubo habituación a la morfina. Los caracoles administrados con morfina durante cuatro días no difirieron de los de control en las pruebas de sensibilidad al dolor y la analgesia se logró solo a una dosis más alta.
Crustáceos
La evidencia de la capacidad de los invertebrados para experimentar nocicepción y dolor se ha estudiado ampliamente en los crustáceos . [28] En el cangrejo Neohelice granulata , [Nota 1] descargas eléctricas administradas a través de pequeños agujeros en el caparazón provocaron una exhibición de amenaza defensiva. La inyección de morfina redujo la sensibilidad de los cangrejos al shock de una manera dependiente de la dosis, y el efecto disminuyó al aumentar la duración entre la inyección de morfina y el shock. La inyección de naloxona inhibió los efectos de la morfina, como se ve en los vertebrados. [74] La morfina también tuvo efectos inhibitorios sobre la respuesta de escape del movimiento de la cola a una descarga eléctrica en el camarón mantis , mantis Squilla , que fue revertida por la naloxona, lo que indica que el efecto se encuentra en grupos de crustáceos distintos de los decápodos. [60] Cuando se aplicaron los irritantes ácido acético o hidróxido de sodio a las antenas de los langostinos, Penaeus monodon , hubo un aumento en el frotamiento y el aseo de las áreas tratadas que no se observó si habían sido previamente tratadas con un anestésico local. benzocaína , sin embargo, la benzocaína no eliminó el nivel de frotamiento observado en respuesta a la estimulación mecánica con fórceps. No hubo efecto de la benzocaína sobre la locomoción general de los langostinos, por lo que la reducción del frotamiento y el aseo no se debió simplemente a la inactividad del animal. [47] Otro anestésico local, la xilocaína , redujo el estrés de la ablación del pedúnculo ocular en las hembras de camarón patiblanco, Litopenaeus vannamei , como lo indican los niveles de alimentación y natación. [75]
No siempre ha sido posible replicar estos hallazgos en crustáceos. En un estudio, [76] se probaron tres especies de crustáceos decápodos, cangrejo de río de Luisiana , camarón blanco y camarón de pasto , para determinar el comportamiento nociceptivo aplicando hidróxido de sodio , ácido clorhídrico o benzocaína a las antenas. Esto no provocó ningún cambio en el comportamiento de estas tres especies en comparación con los controles. Los animales no acicalaron la antena tratada y no hubo diferencia en el movimiento de los individuos tratados y los controles. Los registros extracelulares de los nervios antenales en el cangrejo de río de los pantanos rojos de Luisiana revelaron una actividad espontánea continua, pero no neuronas que se excitaran de manera confiable con la aplicación de hidróxido de sodio o ácido clorhídrico. Los autores concluyeron que no había evidencia de comportamiento o fisiológica de que las antenas contuvieran nociceptores especializados que respondieran al pH. Se podría argumentar que las diferencias en los hallazgos entre los estudios pueden deberse a que las respuestas al pH extremo se evocan de manera inconsistente entre las especies.
Se ha argumentado que los efectos analgésicos de la morfina no deberían utilizarse como criterio de la capacidad de los animales, al menos de los crustáceos, para experimentar dolor. En un estudio, los cangrejos costeros, Carcinus maenas, recibieron descargas eléctricas en un refugio oscuro preferido, pero no si permanecieron en un área luminosa no preferida. La analgesia de la morfina debería haber mejorado el movimiento hacia el área oscura preferida porque los cangrejos no habrían experimentado "dolor" por la descarga eléctrica. Sin embargo, la morfina inhibió más que mejoró este movimiento, incluso cuando no se administró ninguna descarga. La morfina produjo un efecto general de falta de respuesta en lugar de un efecto analgésico específico, lo que también podría explicar estudios previos que afirman la analgesia. Sin embargo, los investigadores argumentaron que otros sistemas, como la encefalina o los sistemas de esteroides , podrían usarse en la modulación del dolor por parte de los crustáceos y que las respuestas conductuales deben considerarse en lugar de características fisiológicas y morfológicas específicas. [77]
Insectos
La morfina prolonga el período en que los grillos permanecen en la superficie caliente de una placa calefactora. [78] [79] Un estudio encontró que las moscas de la fruta pueden experimentar dolor crónico . [80] No se ha observado que los insectos, a diferencia de los crustáceos , atiendan las heridas, aunque el hecho de ser heridos influye en el comportamiento de las abejas en el sentido de que intentan escapar de la causa del dolor, como cuando se les atasca la pierna y tratan de utilizar la otra. piernas para liberar la pierna atascada. [81]
Compensación entre evitar el estímulo y otros requisitos motivacionales
Este es un criterio particularmente importante para evaluar si un animal tiene la capacidad de experimentar dolor en lugar de solo nocicepción. Las respuestas nociceptivas no requieren conciencia o procesamiento neuronal superior; esto da como resultado acciones reflexivas relativamente fijas. Sin embargo, la experiencia del dolor implica centros neuronales superiores que también tienen en cuenta otros factores de relevancia para el animal, es decir, motivaciones en competencia. Esto significa que es probable que una respuesta a la experiencia del dolor sea más plástica que una respuesta nociceptiva cuando hay factores en competencia que el animal debe considerar.
Robert Elwood y Mirjam Appel, de la Queen's University de Belfast, argumentan que el dolor puede inferirse cuando las respuestas a un estímulo nocivo no son reflexivas, sino que se intercambian con otros requisitos motivacionales, se recuerda la experiencia y se evita la situación en el futuro. Investigaron esto dando a los cangrejos ermitaños pequeñas descargas eléctricas dentro de sus caparazones. Solo los cangrejos que recibieron descargas evacuaron sus caparazones, lo que indica la naturaleza aversiva del estímulo, pero menos cangrejos evacuados de una especie preferida de caparazón, lo que demuestra una compensación motivacional. [13] La mayoría de los cangrejos, sin embargo, no evacuaron al nivel de choque utilizado, pero cuando a estos cangrejos sorprendidos se les ofreció posteriormente una nueva capa, era más probable que se acercaran y entraran en la nueva capa. Se acercaron al nuevo caparazón más rápidamente, lo investigaron por un tiempo más corto y usaron menos sondas chelípeadas dentro de la apertura antes de mudarse. Esto demuestra que la experiencia de la descarga eléctrica alteró el comportamiento futuro de una manera consistente con un marcado cambio en la motivación para obtener un nuevo caparazón para reemplazar el que ocupaba anteriormente.
Evitación aprendida
Aprender a evitar un estímulo nocivo indica que el animal recuerda la experiencia previa del estímulo y que se toman las medidas adecuadas en el futuro para evitar o reducir el daño potencial. Por tanto, este tipo de respuesta no es la acción reflexiva fija de la evitación nociceptiva.
Habituación y sensibilización
La habituación y la sensibilización son dos formas de aprendizaje sencillas pero generalizadas. La habituación se refiere a un tipo de aprendizaje no asociativo en el que la exposición repetida a un estímulo conduce a una disminución de la respuesta. La sensibilización es otra forma de aprendizaje en la que la amplificación progresiva de una respuesta sigue a la administración repetida de un estímulo.
Cuando se aplica un estímulo táctil a la piel de Aplysia californica , el animal retira el sifón y las branquias entre los parapodios . Este retraimiento defensivo, conocido como reflejo de retraimiento de las branquias y el sifón de Aplysia , ha sido objeto de muchos estudios sobre el comportamiento de aprendizaje. [32] [82] [83] En general, estos estudios han involucrado solo una estimulación táctil débil y, por lo tanto, son más relevantes para la pregunta de si los invertebrados pueden experimentar nocicepción; sin embargo, algunos estudios [61] han utilizado descargas eléctricas para examinar esta respuesta. (Ver secciones sobre " Estimulación eléctrica " y " Acondicionamiento operante ").
- Walters, ET y Moroz, LL (2009)La sensibilización nociceptiva persistente de los nociceptores en Aplysia muestra muchas similitudes funcionales con las alteraciones en los nociceptores de mamíferos asociadas con el problema clínico del dolor crónico. Además, en Aplysia y en mamíferos, las mismas vías de señalización celular desencadenan un aumento persistente de la excitabilidad y la transmisión sináptica después de una estimulación nociva, y estas vías altamente conservadas también se utilizan para inducir trazas de memoria en circuitos neuronales de diversas especies [84].
Evitación de ubicación
El aprendizaje de evitación se examinó en el cangrejo Neohelice granulata colocando a los animales en un compartimento oscuro de un dispositivo de doble cámara y permitiéndoles moverse hacia un compartimento claro. [85] Los cangrejos experimentales recibieron un impacto en el compartimento de luz, mientras que los controles no. Después de 1 min, tanto los cangrejos experimentales como los de control pudieron regresar al compartimiento oscuro. El resultado aprendido no fue una respuesta de escape más rápida al estímulo, sino más bien abstenerse de volver a entrar en el compartimento de luz. Un solo ensayo fue suficiente para establecer una asociación entre la luz y el shock que se detectó hasta 3 horas después. [86]
Los estudios sobre el cangrejo de río, Procambarus clarkia , demostraron que aprendieron a asociar el encendido de una luz con una descarga que se dio 10 segundos después. Aprendieron a responder caminando hacia un área segura en la que no se administraba la descarga. [87] Sin embargo, esto solo ocurrió si los cangrejos de río se enfrentaban al área a la que podían retirarse para evitar el impacto. Si estaban de espaldas al área segura, el animal no caminaba, sino que respondía al impacto con un movimiento de cola de escape. A pesar de los repetidos emparejamientos de luz y choque, los animales no aprendieron a evitar el choque moviendo la cola en respuesta a la luz. Curiosamente, cuando los animales que habían experimentado choques mientras estaban de espaldas al área segura fueron probados posteriormente mirando hacia el área segura, mostraron una evitación muy rápida del choque al inicio de la luz. Por lo tanto, parecían haber aprendido la asociación aunque no la habían usado previamente para evitar el impacto, al igual que el aprendizaje latente de los mamíferos . Estos estudios muestran una habilidad en los decápodos que cumple con varios criterios para la experiencia del dolor en lugar de la nocicepción.
Supresión condicionada
Las abejas extienden su probóscide cuando aprenden sobre olores novedosos. En un estudio sobre esta respuesta, las abejas aprendieron a discriminar entre dos olores, pero luego aprendieron a suprimir la respuesta de extensión de la probóscide cuando uno de los olores se combinó con una descarga eléctrica. [88] Esto indica que la sensación fue aversiva para la abeja, sin embargo, la respuesta fue plástica en lugar de simplemente reflexiva, indicando dolor en lugar de nocicepción.
Condicionamiento operante
Durante muchos años se han realizado estudios operantes con vertebrados. En tales estudios, un animal opera o cambia alguna parte del entorno para obtener un refuerzo positivo o evitar un castigo. De esta forma, los animales aprenden de la consecuencia de sus propias acciones, es decir, utilizan un predictor interno. Las respuestas operantes indican un acto voluntario; el animal ejerce control sobre la frecuencia o intensidad de sus respuestas, haciéndolas distintas de los reflejos y patrones de acción fijos complejos . Varios estudios han revelado similitudes sorprendentes entre vertebrados e invertebrados en su capacidad de utilizar respuestas operantes para obtener refuerzos positivos , [89] pero también para evitar un castigo positivo que en los vertebrados se describiría como "dolor".
Caracol
Se ha demostrado que los caracoles operarán un manipulandum para autoestimular eléctricamente áreas de su cerebro. Balaban y Maksimova [90] implantaron quirúrgicamente electrodos de alambre fino en dos regiones del cerebro de los caracoles (Helix sp.). Para recibir la estimulación eléctrica del cerebro, se requería que el caracol desplazara el extremo de una varilla. Al presionar la varilla entregó la autoestimulación al mesocerebro (que está involucrado en la actividad sexual), los caracoles aumentaron la frecuencia de operación del manipulandum en comparación con la frecuencia de operación espontánea de línea de base. Sin embargo, cuando se administró estimulación al ganglio parietal, los caracoles disminuyeron la frecuencia de tocar la varilla en comparación con la frecuencia espontánea de la línea de base. Estos aumentos y disminuciones en la presión son respuestas positivas de refuerzo y castigo típicas de las que se observan con los vertebrados.
Aplysia
Para examinar la respuesta de abstinencia de las branquias y el sifón a un estímulo supuestamente doloroso, se probaron Aplysia en pares. Durante el período de entrenamiento inicial, el animal experimental recibió una descarga de sifón cada vez que su branquia se relajó por debajo de un nivel de criterio, y el animal de control con yugo recibió una descarga cada vez que lo hizo el animal experimental, independientemente de su propia posición branquial. Los animales experimentales pasaron más tiempo con sus branquias contraídas por encima del nivel de criterio que los animales de control durante cada período, demostrando condicionamiento operante. [61]
Drosophila
Se ha diseñado una caja de calor controlada por moscas para estudiar el condicionamiento operante en varios estudios de Drosophila . [91] [92] [93] Cada vez que una mosca entra en la mitad designada de la pequeña cámara oscura, todo el espacio se calienta. Tan pronto como el animal abandona la mitad castigada, la temperatura de la cámara vuelve a la normalidad. Después de unos minutos, los animales restringen sus movimientos a la mitad de la cámara, incluso si se apaga la calefacción.
Se ha utilizado un simulador de vuelo de Drosophila para examinar el condicionamiento operante. [94] Las moscas están atadas a un aparato que mide el par de guiñada de sus intentos de vuelo y estabiliza los movimientos del panorama. El aparato controla la orientación de la mosca basándose en estos intentos. Cuando el aparato se configuró para dirigir un rayo de calor sobre la marcha si "volaba" a ciertas áreas de su panorama, las moscas aprendieron a preferir y evitar ciertas orientaciones de vuelo en relación con el panorama circundante. Las moscas "evitaron" las áreas que les causaron recibir calor.
Estos experimentos muestran que Drosophila puede utilizar el comportamiento operante y aprender a evitar estímulos nocivos. Sin embargo, estas respuestas fueron conductas plásticas y complejas en lugar de simples acciones reflejas, más consistentes con la experiencia del dolor que simplemente con la nocicepción.
Habilidades cognitivas
Se podría argumentar que una alta capacidad cognitiva no es necesaria para la experiencia del dolor; de lo contrario, se podría argumentar que los seres humanos con menor capacidad cognitiva tienen una menor probabilidad de experimentar dolor. Sin embargo, la mayoría de las definiciones de dolor indican algún grado de capacidad cognitiva. Varios de los comportamientos aprendidos y operantes descritos anteriormente indican que los invertebrados tienen altas capacidades cognitivas. Otros ejemplos incluyen:
- Transmisión social de información durante la danza del meneo de las abejas .
- Orientación idiota por parte de las arañas, es decir, memorizan información sobre sus movimientos anteriores. [95]
- Comportamiento de desvío en el que las arañas eligen tomar una ruta indirecta hacia un objetivo en lugar de la ruta más directa, lo que indica flexibilidad en el comportamiento y la planificación de rutas, y posiblemente el aprendizaje de la percepción. [1]
- Conceptualización en la abeja, Apis mellifera . [96]
- Resolución de problemas en hormigas cortadoras de hojas , Atta colombica . [97]
- Aritmética en el escarabajo amarillo del gusano de la harina, Tenebrio molitor , [98] y la abeja. [99]
Comportamiento no estereotipado
Charles Darwin estaba interesado en los gusanos y "hasta qué punto actuaban conscientemente y cuánto poder mental mostraban". [100] [101] En La formación de moho vegetal a través de la acción de los gusanos , Darwin describió los comportamientos complejos de los gusanos al tapar sus madrigueras. Sugirió que los gusanos parecen "tener el poder de adquirir alguna noción, por burda que sea, de la forma de un objeto y de sus madrigueras" y, de ser así, "merecen ser llamados inteligentes, porque entonces actúan casi de la misma manera como lo haría un hombre en circunstancias similares ". [100]
Queda solo una alternativa, a saber, que los gusanos, aunque se encuentran en un lugar bajo en la escala de organización, poseen cierto grado de inteligencia. Esto les parecerá a todos muy improbable; pero cabe dudar de que sepamos lo suficiente sobre el sistema nervioso de los animales inferiores para justificar nuestra desconfianza natural ante tal conclusión. Con respecto al pequeño tamaño de los ganglios cerebrales, debemos recordar qué masa de conocimiento heredado, con algún poder de adaptar los medios a un fin, se apiña en el diminuto cerebro de una hormiga obrera. [100]
Animal Thinking de Donald Griffin de 1984 defiende la idea de que el comportamiento de los invertebrados es complejo, inteligente y algo general. Señala ejemplos en The World of Spiders de 1976 de WS Bristowe que detallan cómo las arañas responden adaptativamente a nuevas condiciones. Por ejemplo, una araña puede comerse una mosca sostenida frente a ella por un experimentador, sin pasar por el paso habitual de moverse hacia un insecto atrapado en su telaraña. Una araña puede adaptar la forma de su telaraña a circunstancias anormales, lo que sugiere que la telaraña no se construye simplemente con una plantilla fija. Griffin también considera a las hormigas cortadoras de hojas, con el sistema nervioso central "de menos de un milímetro de diámetro", y pregunta: "¿Pueden las instrucciones genéticas almacenadas en un sistema nervioso central tan diminuto prescribir todas las acciones motoras detalladas llevadas a cabo por uno de estos? hormigas? ¿O es más plausible suponer que su ADN programa el desarrollo de simples generalizaciones [...]? " [102]
En otros casos, los invertebrados muestran un comportamiento preprogramado más "tonto". El propio Darwin cita ejemplos relacionados con hormigas, esferas y abejas. [100] Dean Wooldridge describió cómo una avispa sphex lleva a un grillo paralizado a su madriguera y luego entra para inspeccionar la madriguera antes de volver a salir y traer el grillo. Si el grillo se mueve ligeramente mientras la avispa está fuera haciendo su primera inspección , la avispa al regresar de la madriguera reorienta el grillo a su posición correcta y luego procede a revisar la madriguera nuevamente, aunque ya fue revisada justo antes. Si el grillo se vuelve a mover, la rutina se repite una vez más. Este proceso se ha repetido hasta 40 veces seguidas. [103] Basado en este ejemplo, Douglas Hofstadter acuñó el término " esférico " para significar determinista o preprogramado. [104]
Interacción social
El comportamiento social está muy extendido en los invertebrados, incluyendo cucarachas, termitas, pulgones, trips , hormigas, abejas, Passalidae , Acari , arañas y más. [105] La interacción social es particularmente destacada en especies eusociales, pero también se aplica a otros invertebrados.
Jeffrey A. Lockwood , citando a autores anteriores, sostiene que la conciencia de cómo operan otras mentes puede ser un requisito importante para la interacción social. El comportamiento social indica que los insectos pueden reconocer la información transmitida por otros insectos, y esto sugiere que también pueden tener cierta conciencia de sí mismos. Lockwood afirma: "Es bastante inverosímil sostener que a través de mecanismos sensoriales un insecto es consciente del medio ambiente, otros insectos y las necesidades de sus congéneres, pero a través de algún bloqueo neuronal, el mismo insecto es selectivamente inconsciente de la información sensorial sobre sí mismo". [106]
Legislación protectora
En el Reino Unido de 1993 a 2012, el pulpo común ( Octopus vulgaris ) fue el único invertebrado protegido por la Ley de Animales (Procedimientos Científicos) de 1986 . [107] En 2012, esta legislación se amplió para incluir a todos los cefalópodos [108] de acuerdo con una directiva general de la UE [109] que establece "... hay pruebas científicas de su capacidad [de los cefalópodos] para experimentar dolor, sufrimiento, angustia y daño duradero ".
Ver también
- Cognición animal
- Conciencia animal
- Ética animal
- Crueldad hacia los animales
- Emoción en los animales
- Ética de la sensibilidad incierta
- Eutanasia de insectos
- Insectos en la ética
- Dolor y sufrimiento en animales de laboratorio
- Sentience
- Reflejo de retirada
Notas
- ^ Conocido por el sinónimo " Chasmagnathus granulatus " [73]
Referencias
- ↑ a b c d Sherwin, CM, (2001). ¿Pueden sufrir los invertebrados? O, ¿qué tan robusto es el argumento por analogía? Bienestar animal, 10 (suplemento): S103-S118
- ^ Elwood, RW (2011). "¿Dolor y sufrimiento en los invertebrados?" (PDF) . Revista del Instituto de Recursos Animales de Laboratorio . 52 (2): 175–84. doi : 10.1093 / ilar.52.2.175 . PMID 21709310 . Archivado desde el original (PDF) el 7 de abril de 2012 . Consultado el 10 de octubre de 2011 .
- ^ Park, TJ; Lu, Y .; Jüttner, R .; et al. (2008). "Insensibilidad selectiva al dolor inflamatorio en la rata topo desnuda africana ( Heterocephalus glaber )" . PLOS Biología . 6 (1): e13. doi : 10.1371 / journal.pbio.0060013 . PMC 2214810 . PMID 18232734 .
- ^ a b Pastor, J .; Soria, B .; Belmonte, C. (1996). "Propiedades de las neuronas nociceptivas del ganglio segmentario de sanguijuela" . Revista de neurofisiología . 75 (6): 2268–2279. doi : 10.1152 / jn.1996.75.6.2268 . PMID 8793740 . S2CID 17349057 .
- ^ a b Wittenburg, N .; Baumeister, R. (1999). "Evitación térmica en Caenorhabditis elegans: un enfoque para el estudio de la nocicepción" . Actas de la Academia Nacional de Ciencias de EE . UU . 96 (18): 10477–10482. Código bibliográfico : 1999PNAS ... 9610477W . doi : 10.1073 / pnas.96.18.10477 . PMC 17914 . PMID 10468634 .
- ^ Al-Anzi, B .; Tracey, WD Jr .; Benzer, S. (2006). "La respuesta de Drosophila al wasabi está mediada por indoloro, el homólogo de mosca del mamífero TRPA1 / ANKTM1". Biología actual . 16 (10): 1034-1040. doi : 10.1016 / j.cub.2006.04.002 . PMID 16647259 . S2CID 16871959 .
- ^ Elwood, RW; Barr, S .; Patterson, L. (2009). "¿Dolor y estrés en crustáceos?". Ciencia aplicada del comportamiento animal . 118 (3): 128-136. doi : 10.1016 / j.applanim.2009.02.018 .
- ^ Chittka, L .; Niven, J. (2009). "¿Son mejores los cerebros más grandes?". Biología actual . 19 (21): R995 – R1008. doi : 10.1016 / j.cub.2009.08.023 . PMID 19922859 . S2CID 7247082 .
- ^ Tamaño del cerebro cefalópodo
- ^ Packard, A (1972). "Cefalópodos y peces: los límites de la convergencia". Revisiones biológicas . 47 (2): 241–307 [266–7]. doi : 10.1111 / j.1469-185x.1972.tb00975.x . S2CID 85088231 .
- ↑ Darwin, C., (1871). The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex (Londres: John Murray).
- ^ Rose, JD (2002). "La naturaleza neuroconductual de los peces y la cuestión de la conciencia y el dolor". Reseñas en Ciencias Pesqueras . 10 : 1–38. CiteSeerX 10.1.1.598.8119 . doi : 10.1080 / 20026491051668 . S2CID 16220451 .
- ^ a b c Elwood, RW; Appel, M. (2009). "¿Experiencia de dolor en cangrejos ermitaños?". Comportamiento animal . 77 (5): 1243-1246. doi : 10.1016 / j.anbehav.2009.01.028 . S2CID 53197401 .
- ^ a b Mayordomo, AB (2000). "Cordados evolución y el origen de Craniates: un cerebro viejo en una nueva cabeza" . Registro anatómico . 261 (3): 111-125. doi : 10.1002 / 1097-0185 (20000615) 261: 3 <111 :: aid-ar6> 3.0.co; 2-f . PMID 10867629 .
- ^ Hochner, B .; Shomrat, T .; Graziano, F. (2006). "El pulpo: un modelo para un análisis comparativo de la evolución de los mecanismos de aprendizaje y memoria" . El Boletín Biológico . 210 (3): 308–317. doi : 10.2307 / 4134567 . JSTOR 4134567 . PMID 16801504 . S2CID 15274048 .
- ^ Wollesen, T .; Loesel, R .; Wanninger, A. (2009). "Calamares pigmeos y cerebros gigantes: mapeo del complejo SNC de cefalópodos mediante tinción con faloidina de secciones de vibrátomo y preparaciones de montaje completo". Revista de métodos de neurociencia . 179 (1): 63–67. doi : 10.1016 / j.jneumeth.2009.01.021 . PMID 19428513 . S2CID 24936072 .
- ^ Nicholls, JG; Baylor, DA (1968). "Modalidades específicas y campos receptivos de neuronas sensoriales en el SNC de la sanguijuela". Revista de neurofisiología . 31 (5): 740–756. doi : 10.1152 / jn.1968.31.5.740 . PMID 5711143 .
- ^ Byrne, JH; Castellucci, VF; Kandel, ER (1978). "Contribución de las neuronas sensoriales del mecanorreceptor individual al reflejo defensivo de retracción branquial en Aplysia". Revista de neurofisiología . 41 (2): 418–431. doi : 10.1152 / jn.1978.41.2.418 . PMID 650275 .
- ^ Castellucci, V .; Pinsker, H .; Kupfermann, I .; Kandel, ER (1970). "Mecanismos neuronales de habituación y deshabituación del reflejo de retracción branquial en Aplysia" . Ciencia . 167 (3926): 1745-1748. Código Bibliográfico : 1970Sci ... 167.1745C . doi : 10.1126 / science.167.3926.1745 . PMID 5416543 . S2CID 11749647 .
- ^ Fischer, TM; Jacobson, DA; Counsell, AN; et al. (2011). "La regulación de la actividad aferente de bajo umbral puede contribuir a la habituación a corto plazo en Aplysia californica". Neurobiología del aprendizaje y la memoria . 95 (3): 248-259. doi : 10.1016 / j.nlm.2010.11.016 . PMID 21144906 . S2CID 25469887 .
- ^ a b Illich, PA; Walters, ET (1997). "Las neuronas mecanosensoriales que inervan el sifón de Aplysia codifican estímulos nocivos y muestran sensibilización nociceptiva" . La Revista de Neurociencia . 17 (1): 459–469. doi : 10.1523 / JNEUROSCI.17-01-00459.1997 . PMC 6793714 . PMID 8987770 .
- ^ Eisemann, CH; Jorgensen, WK; Merritt, DJ; Rice, MJ; Cribb, BW; Webb, PD; Zalucki, MP (1984). "¿Los insectos sienten dolor? - Una visión biológica". Ciencias de la vida celular y molecular . 40 (2): 1420–1423. doi : 10.1007 / BF01963580 . S2CID 3071 .
- ^ a b St John, Smith; Lewin, GR (2009). "Nociceptores: una vista filogenética" . Journal of Comparative Fisiología A . 195 (12): 1089-1106. doi : 10.1007 / s00359-009-0482-z . PMC 2780683 . PMID 19830434 .
- ^ Breve, CE (1998). "Fundamentos de la percepción del dolor en animales". Ciencias aplicadas del comportamiento animal . 59 (1-3): 125-133. doi : 10.1016 / s0168-1591 (98) 00127-0 .
- ^ Clatworthy, AL, (1996). Un enfoque de sistemas simples para la comunicación neural-inmune. Bioquímica y fisiología comparativas, 115A: 1-10
- ^ Stefano, GB; Salzet, B .; Fricchione, GL (1998). "Asociación de péptidos opioides y encoitina en invertebrados y vertebrados: activación inmune y dolor". Inmunología hoy . 19 (6): 265–268. doi : 10.1016 / s0167-5699 (98) 01268-7 . PMID 9639991 .
- ^ Schapker, H .; Breithaupt, T .; Shuranova, Z .; Burmistrov, Y .; Cooper, RL (2002). "Medidas cardíacas y ventilatorias en cangrejos de río durante perturbaciones ambientales e interacciones sociales". Comparativo y bioquímicos Fisiología A . 131 (2): 397–407. doi : 10.1016 / s1095-6433 (01) 00492-5 . PMID 11818228 .
- ^ a b Elwood, RW; Barr, S .; Patterson, L. (2009). "¿Dolor y estrés en crustáceos?". Ciencia aplicada del comportamiento animal . 118 (3-4): 128-136. doi : 10.1016 / j.applanim.2009.02.018 .
- ^ Koopowitz, H (1973). "Sistemas nerviosos primitivos. Una red nerviosa sensorial en el gusano plano Notoplana acticola" . Boletín biológico . 145 (2): 352–359. doi : 10.2307 / 1540045 . JSTOR 1540045 .
- ^ a b Tracey, WD Jr; Wilson, RI; Laurent, G .; Benzer, S. (2003). "Indoloro , un gen de Drosophila esencial para la nocicepción". Celular . 113 (2): 261-273. doi : 10.1016 / s0092-8674 (03) 00272-1 . PMID 12705873 . S2CID 1424315 .
- ^ Kupfermann, I .; Kandel, ER (1969). "Controles neuronales de una respuesta conductual mediada por el ganglio abdominal de Aplysia". Ciencia . 164 (3881): 847–850. Código Bibliográfico : 1969Sci ... 164..847K . doi : 10.1126 / science.164.3881.847 . PMID 5767790 . S2CID 24945274 .
- ^ a b Pinsker, HM; Hening, WA; Carew, TJ; Kandel, ER (1973). "Sensibilización a largo plazo de un reflejo de abstinencia defensiva en Aplysia". Ciencia . 182 (4116): 1039–1042. Código Bibliográfico : 1973Sci ... 182.1039P . doi : 10.1126 / science.182.4116.1039 . PMID 4748675 . S2CID 220082685 .
- ^ a b Walters, ET; Illich, PA; Weeks, JC; Lewin, MR (2001). "Respuestas defensivas de larvas de Manduca sexta y su sensibilización por estímulos nocivos en laboratorio y campo". Revista de Biología Experimental . 204 (Parte 3): 457–69. doi : 10.1242 / jeb.204.3.457 . PMID 11171298 .
- ^ Bely, AE; Nyberg, KG (2009). "Evolución de la regeneración animal: resurgimiento de un campo". Tendencias en Ecología y Evolución . 25 (3): 161-170. doi : 10.1016 / j.tree.2009.08.005 . PMID 19800144 .
- ^ a b c Fleming, PA; Muller, D .; Bateman, PW (2007). "Déjalo todo atrás: una perspectiva taxonómica de la autotomía en invertebrados". Revisiones biológicas . 82 (3): 481–510. doi : 10.1111 / j.1469-185X.2007.00020.x . PMID 17624964 . S2CID 20401676 .
- ^ McDonnel, RJ, Paine, TD y Gormally, MJ, (2009). Slugs: A Guide to the Invasive and Native Fauna of California Archivado el 4 de julio de 2011 en la Wayback Machine . 21 págs., ISBN 978-1-60107-564-2 , página 9.
- ^ Lewin, RA (1970). "Autotomía de la secreción de toxina y cola por Oxynoe panamensis irritada (Opisthobranchiata: Sacoglossa)". Pacific Science . 24 : 356–358.
- ^ Wilson, ADM; Whattam, EM; Bennett, R .; et al. (2010). "Correlaciones de comportamiento en contextos de actividad, apareamiento, exploración, agresión y antidepredadores en el grillo doméstico europeo, Acheta domesticus". Ecología y Sociobiología del Comportamiento . 64 (5): 703–715. doi : 10.1007 / s00265-009-0888-1 . hdl : 10026,1 / 11461 . S2CID 24157539 .
- ^ Stankowich, T (2009). "Cuando los depredadores se convierten en presa: decisiones de vuelo en arañas saltarinas" . Ecología del comportamiento . 20 (2): 318–327. doi : 10.1093 / beheco / arp004 .
- ^ Booksmythe, I .; Milner, RNC; Jennions, MD; et al. (2010). "¿Cómo evitan la agresión los cangrejos violinistas machos desarmados?". Ecología y Sociobiología del Comportamiento . 64 (3): 485–491. doi : 10.1007 / s00265-009-0864-9 . S2CID 11590059 .
- ^ Turner, Heather N .; Armengol, Kevin; Patel, Atit A .; Himmel, Nathaniel J .; Sullivan, Luis; Iyer, Srividya Chandramouli; Bhattacharya, Surajit; Iyer, Eswar Prasad R .; Landry, Christian (2016). "Los canales de TRP Pkd2, NompC y Trpm actúan en neuronas sensibles al frío para mediar comportamientos aversivos únicos al frío nocivo en Drosophila" . Biología actual . 26 (23): 3116–3128. doi : 10.1016 / j.cub.2016.09.038 . ISSN 1879-0445 . PMC 5140760 . PMID 27818173 .
- ^ Himmel, Nathaniel J .; Patel, Atit A .; Cox, Daniel N. (29 de marzo de 2017). "Nocicepción de invertebrados". Enciclopedia de investigación de Oxford de neurociencia . 1 . doi : 10.1093 / acrefore / 9780190264086.013.166 . ISBN 9780190264086.
- ^ Achaval, M .; Penha, MAP; Swarowsky, A .; et al. (2005). "El abbreviatus de Gastropoda Megalobulimus terrestre como modelo útil para experimentos nociceptivos. Efectos de la morfina y la naloxona en el comportamiento de evitación térmica" . Revista Brasileña de Investigaciones Biológicas Médicas . 38 (1): 73–80. doi : 10.1590 / s0100-879x2005000100012 . PMID 15665992 .
- ^ a b Kavaliers, M .; Hirst, M .; Teskey, GC (1983). "Un papel funcional de un sistema opiáceo en el comportamiento térmico de los caracoles". Ciencia . 220 (4592): 99–101. Código Bibliográfico : 1983Sci ... 220 ... 99K . doi : 10.1126 / science.6298941 . PMID 6298941 .
- ^ Puri, S .; Faulkes, Z. (2015). "¿Pueden los cangrejos de río soportar el calor? Procambarus clarkii muestran un comportamiento nociceptivo a los estímulos de alta temperatura, pero no a los estímulos de baja temperatura o químicos" . Biología Abierta . 4 (4): 441–448. doi : 10.1242 / bio.20149654 . PMC 4400587 . PMID 25819841 .
- ^ Elwood, RW (11 de noviembre de 2019). "Discriminación entre reflejos nociceptivos y respuestas más complejas consistentes con dolor en crustáceos" . Transacciones filosóficas de la Royal Society de Londres. Serie B, Ciencias Biológicas . 374 (1785): 20190368. doi : 10.1098 / rstb.2019.0368 . PMC 6790375 . PMID 31544604 .
- ^ a b Barr, S .; Laming, P .; Dick, JTA; Elwood, RW (2008). "¿Nocicepción o dolor en un crustáceo decápodo?". Comportamiento animal . 75 (3): 745–751. doi : 10.1016 / j.anbehav.2007.07.004 . S2CID 53203416 .
- ^ Elwood, RW; Dalton, N; Riddell, G (julio de 2017). "Respuestas aversivas de los cangrejos costeros al ácido acético, pero no a la capsaicina" (PDF) . Procesos conductuales . 140 : 1–5. doi : 10.1016 / j.beproc.2017.03.022 . PMID 28365460 . S2CID 26125830 .
- ^ Eisner, T .; Camazine, S. (1983). "Autotomía de pata de araña inducida por inyección de veneno de presa: ¿una respuesta adaptativa al 'dolor'?" . Actas de la Academia Nacional de Ciencias, EE . UU . 80 (11): 3382–3385. Código Bibliográfico : 1983PNAS ... 80.3382E . doi : 10.1073 / pnas.80.11.3382 . PMC 394047 . PMID 16593325 .
- ^ López-Bellido, R; Himmel, Nueva Jersey; Gutstein, HB; Cox, DN; Galko, MJ (11 de noviembre de 2019). "Un ensayo de nocicepción química en larvas de Drosophila " . Transacciones filosóficas de la Royal Society de Londres. Serie B, Ciencias Biológicas . 374 (1785): 20190282. doi : 10.1098 / rstb.2019.0282 . PMC 6790381 . PMID 31544619 .
- ^ Himmel, Nueva Jersey; Letcher, JM; Sakurai, A; Gray, TR; Benson, MN; Cox, DN (11 de noviembre de 2019). " Sensibilidad al mentol de Drosophila y los orígenes precámbricos de la quimiosensación dependiente del potencial del receptor transitorio" . Transacciones filosóficas de la Royal Society de Londres. Serie B, Ciencias Biológicas . 374 (1785): 20190369. doi : 10.1098 / rstb.2019.0369 . PMC 6790378 . PMID 31544603 .
- ^ Walters, ET; Williams, ACC (11 de noviembre de 2019). "Evolución de mecanismos y comportamientos importantes para el dolor" . Transacciones filosóficas de la Royal Society de Londres. Serie B, Ciencias Biológicas . 374 (1785): 20190275. doi : 10.1098 / rstb.2019.0275 . PMC 6790384 . PMID 31544614 .
- ^ Kaneko, T; Macara, AM; Li, R; Hu, Y; Iwasaki, K; Dunnings, Z; Firestone, E; Horvatic, S; Guntur, A; Shafer, OT; Yang, CH; Zhou, J; Ye, B (2 de agosto de 2017). "La modulación serotoninérgica permite la plasticidad específica de la vía en un circuito sensorial en desarrollo en Drosophila" . Neurona . 95 (3): 623–638.e4. doi : 10.1016 / j.neuron.2017.06.034 . PMC 5555049 . PMID 28712652 .
- ^ Abed-Vieillard, D; Cortot, J; Everaerts, C; Ferveur, JF (15 de enero de 2014). "La elección altera la preferencia del sitio de oviposición de Drosophila en mentol" . Biología Abierta . 3 (1): 22–8. doi : 10.1242 / bio.20136973 . PMC 3892157 . PMID 24326184 .
- ^ Kang, K; Pulver, SR; Panzano, VC; Chang, EC; Griffith, LC; Theobald, DL; Garrity, PA (25 de marzo de 2010). "El análisis de Drosophila TRPA1 revela un origen antiguo de la nocicepción química humana" . Naturaleza . 464 (7288): 597–600. Código Bibliográfico : 2010Natur.464..597K . doi : 10.1038 / nature08848 . PMC 2845738 . PMID 20237474 .
- ^ Li, Yaoxing; Bai, Peng; Wei, Longsheng; Kang, Ruxue; Chen, Lirong; Zhang, Mingliang; Tan, Eng King; Liu, Wei (diciembre de 2020). "La capsaicina funciona como repelente oviposicional de Drosophila y provoca displasia intestinal" . Informes científicos . 10 (1): 9963. Código Bibliográfico : 2020NatSR..10.9963L . doi : 10.1038 / s41598-020-66900-2 . PMC 7305228 . PMID 32561812 .
- ^ Pattison, LA; Callejo, G; St John Smith, E (11 de noviembre de 2019). "Evolución de la nocicepción ácida: canales iónicos y receptores para detectar ácido" . Transacciones filosóficas de la Royal Society de Londres. Serie B, Ciencias Biológicas . 374 (1785): 20190291. doi : 10.1098 / rstb.2019.0291 . PMC 6790391 . PMID 31544616 .
- ^ Sambongi, Y; Takeda, K; Wakabayashi, T; Ueda, yo; Wada, Y; Futai, M (14 de julio de 2000). "Caenorhabditis elegans detecta protones a través de neuronas quimiosensoriales anfídicas: las señales de protones provocan un comportamiento de evitación". NeuroReport . 11 (10): 2229–32. doi : 10.1097 / 00001756-200007140-00033 . PMID 10923676 . S2CID 202208 .
- ^ Pastor, J; Soria, B; Belmonte, C (junio de 1996). "Propiedades de las neuronas nociceptivas del ganglio segmentario de sanguijuela". Revista de neurofisiología . 75 (6): 2268–79. doi : 10.1152 / jn.1996.75.6.2268 . PMID 8793740 .
- ^ a b Maldonado, H .; Miralto, A. (1982). "Efectos de la morfina y la naloxona en una respuesta defensiva del camarón mantis (mantis Squilla)". Journal of Comparative Fisiología A . 147 (4): 455–459. doi : 10.1007 / bf00612010 . S2CID 3013237 .
- ^ a b c Hawkins, RD; Clark, GA; Kandel, ER (2006). "Condicionamiento operante de abstinencia branquial en Aplysia" . Revista de neurociencia . 26 (9): 2443–2448. doi : 10.1523 / jneurosci.3294-05.2006 . PMC 6793659 . PMID 16510722 .
- ^ Quinn, WG, Harris, WA y Benzer, S., (1974). Actas de la Academia Nacional de Ciencias, EE. UU. 71: 708-712
- ^ Tempel, BL; Bovini, N .; Dawson, DR; Quinn, WG (1983). "Recompensa el aprendizaje en Drosophila normal y mutante" . Actas de la Academia Nacional de Ciencias, EE . UU . 80 (5): 1482-1486. Código Bibliográfico : 1983PNAS ... 80.1482T . doi : 10.1073 / pnas.80.5.1482 .
- ^ Tully, T .; Quinn, WG (1985). "Condicionamiento clásico y retención en Drosophila melanogaster normal y mutante". Journal of Comparative Fisiología A . 157 (2): 263–277. doi : 10.1007 / bf01350033 . PMID 3939242 . S2CID 13552261 .
- ^ Aceves-Pina, EO; Quinn, WG (1979). "Aprendizaje en larvas normales y mutantes de Drosophila melanogastor". Ciencia . 206 (4414): 93–96. doi : 10.1126 / science.206.4414.93 . PMID 17812455 . S2CID 40143706 .
- ^ Yarali, A .; Niewalda, T .; Chen, YC; Tanimoto, H .; Duerrnagel, S .; Gerber, B. (2008). " ' El alivio del dolor' aprendizaje en moscas de la fruta". Comportamiento animal . 76 (4): 1173-1185. doi : 10.1016 / j.anbehav.2008.05.025 . S2CID 53157310 .
- ^ Fiorito, G (1986). "¿Hay 'dolor' en los invertebrados?". Procesos conductuales . 12 (4): 383–388. doi : 10.1016 / 0376-6357 (86) 90006-9 . PMID 24924695 . S2CID 26181117 .
- ^ Dyakonova, VE (2001). "Papel de los péptidos opioides en el comportamiento de los invertebrados". Revista de bioquímica y fisiología evolutiva . 37 (4): 253-261. doi : 10.1023 / A: 1012910525424 . S2CID 23134631 .
- ^ Pryor, SC; Nieto, F .; Henry, S .; Sarfo, J. (2007). "El efecto de los opiáceos y antagonistas de opiáceos sobre la respuesta de latencia al calor en el nematodo parásito Ascaris suum". Ciencias de la vida . 80 (18): 1650–1655. doi : 10.1016 / j.lfs.2007.01.011 . PMID 17363006 .
- ^ Nieto-Fernandez, F .; Andrieux, S .; Idrees, S .; Bagnall, C .; Pryor, SC; Sood, R. (2009). "El efecto de los opioides y sus antagonistas sobre la respuesta nocifensiva de Caenorhabditis elegans a estímulos térmicos nocivos" . Neurociencia de invertebrados . 9 (3–4): 195–200. doi : 10.1007 / s10158-010-0099-5 . PMC 2881580 . PMID 20397037 .
- ^ Dalton, LM y Widdowson, PS, (1989). La participación de péptidos opioides en la analgesia inducida por estrés en la babosa Arion ater. Péptidos: 10: 9-13
- ^ Kavaliers, M .; Ossenkopp, K.-P. (1991). "Sistemas opioides y efectos del campo magnético en el caracol de tierra, Cepaea nemoralis" . Boletín biológico . 180 (2): 301-309. doi : 10.2307 / 1542401 . JSTOR 1542401 . PMID 29304689 .
- ^ Peter Davie (2012). " Neohelice granulata (Dana, 1851)" . WoRMS . Registro mundial de especies marinas . Consultado el 30 de septiembre de 2012 .
- ^ Lozada, M .; Romano, A .; Maldonado, H. (1988). "Efecto de la morfina y la naloxona sobre una respuesta defensiva del cangrejo Chasmagnathus granulatus ". Farmacología Bioquímica y Comportamiento . 30 (3): 635–640. doi : 10.1016 / 0091-3057 (88) 90076-7 . PMID 3211972 . S2CID 45083722 .
- ^ Taylor, J .; Vinatea, L .; Ozorio, R .; Schuwelter, R .; Andreatta, ER (2004). "Minimizar los efectos del estrés durante la ablación del pedúnculo de las hembras de Litopenaeus vannamei con anestésico tópico y un agente coagulante". Acuicultura . 233 (1–4): 173–179. doi : 10.1016 / j.aquaculture.2003.09.034 .
- ^ Puri, S .; Faulkes, Z. (2010). "¿Los crustáceos decápodos tienen nociceptores para pH extremo?" . PLOS ONE . 5 (4): e10244. Código Bibliográfico : 2010PLoSO ... 510244P . doi : 10.1371 / journal.pone.0010244 . PMC 2857684 . PMID 20422026 .
- ^ Barr, S .; Elwood, RW (2011). "No hay evidencia de analgesia con morfina a un choque nocivo en el cangrejo de la orilla, Carcinus maenas ". Procesos conductuales . 86 (3): 340–344. doi : 10.1016 / j.beproc.2011.02.002 . PMID 21324350 . S2CID 42520345 .
- ^ Dyakonova, VE; Schurmann, F .; Sajarov, DA (1999). "Efectos de las drogas serotoninérgicas y opioidérgicas sobre las conductas de escape y el estatus social de los grillos machos". Naturwissenschaften . 86 (9): 435–437. Código Bibliográfico : 1999NW ..... 86..435D . doi : 10.1007 / s001140050647 . PMID 10501691 . S2CID 9466150 .
- ^ Zabala, N .; Gómez, M. (1991). "Analgesia morfina, tolerancia y adicción en el grillo, Pteronemobius". Farmacología Bioquímica y Comportamiento . 40 (4): 887–891. doi : 10.1016 / 0091-3057 (91) 90102-8 . PMID 1816576 . S2CID 24429475 .
- ^ Daley, Jason. "Estudio encuentra que los insectos pueden experimentar dolor crónico" . Revista Smithsonian . Consultado el 20 de febrero de 2021 .
- ^ Godfrey-Smith, Peter (10 de noviembre de 2020). Metazoa . 120 Broadway, Nueva York 10271: Farrar, Straus y Giroux. pag. 213. ISBN 9780374207946.Mantenimiento de CS1: ubicación ( enlace )
- ^ Castellucchi, V .; Pinsker, H .; Kupfermann, I .; Kandel, ER (1970). "Mecanismos neuronales de habituación y deshabituación del reflejo de retracción branquial en Aplysia" . Ciencia . 167 (3926): 1745-1748. Código Bibliográfico : 1970Sci ... 167.1745C . doi : 10.1126 / science.167.3926.1745 . PMID 5416543 . S2CID 11749647 .
- ^ Glanzman, DL (2009). "Habituación en Aplysia: el gato de Cheshire de la neurobiología". Neurobiología del aprendizaje y la memoria . 92 (2): 147-154. doi : 10.1016 / j.nlm.2009.03.005 . PMID 19332142 . S2CID 18343391 .
- ^ Walters, ET; Moroz, LL (2009). "Memoria molusca de la lesión: conocimientos evolutivos sobre el dolor crónico y los trastornos neurológicos" . Cerebro, comportamiento y evolución . 74 (3): 206–218. doi : 10.1159 / 000258667 . PMC 2855280 . PMID 20029184 .
- ^ Denti, A .; Dimant, B .; Maldonado, H. (1988). "Aprendizaje de evitación pasiva en el cangrejo Chasmagnathus granulatus ". Fisiología y comportamiento . 43 (3): 317–320. doi : 10.1016 / 0031-9384 (88) 90194-1 . PMID 2845454 . S2CID 43516638 .
- ^ Fernández-Duque, E .; Valeggia, C .; Maldonado, H. (1992). "Aprendizaje de evitación inhibitoria multitrial en el cangrejo Chasmagnathus ". Biología conductual y neuronal . 57 (3): 189-197. doi : 10.1016 / 0163-1047 (92) 90136-r . PMID 1616454 .
- ^ Kawai, N .; Kono, R .; Sugimoto, S. (2004). "El aprendizaje de la evitación en el cangrejo de río (Procambarus clarkia) depende de la inminencia depredadora del estímulo incondicionado: un enfoque de sistemas de comportamiento para apoyarse en invertebrados". Investigación del cerebro conductual . 150 (1–2): 229–237. doi : 10.1016 / s0166-4328 (03) 00261-4 . PMID 15033297 . S2CID 20724666 .
- ^ Smith, BH; Abramson, CI; Tobin, TR (1991). "Retención condicional de la extensión de la probóscide en las abejas (Apis mellifera) durante el castigo discriminativo". Revista de Psicología Comparada . 105 (4): 345–356. doi : 10.1037 / 0735-7036.105.4.345 . PMID 1778067 .
- ^ Brembs, B (2003). "Acondicionamiento operante en invertebrados" (PDF) . Opinión actual en neurobiología . 13 (6): 710–717. doi : 10.1016 / j.conb.2003.10.002 . PMID 14662373 . S2CID 2385291 .
- ^ Balaban, PM; Maksimova, OA (1993). "Zonas cerebrales positivas y negativas en el caracol". Revista europea de neurociencia . 5 (6): 768–774. doi : 10.1111 / j.1460-9568.1993.tb00541.x . PMID 8261146 . S2CID 19247302 .
- ^ Wustmann, G .; Rein, K .; Wolf, R .; Heisenberg, M. (1996). "Un nuevo paradigma para el condicionamiento operante de Drosophila melanogaster". Journal of Comparative Fisiología A . 179 (3): 429–436. doi : 10.1007 / bf00194996 . PMID 8785009 . S2CID 19736251 .
- ^ Wustmann, G .; Heisenberg, M. (1997). "Manipulación conductual de recuperación en una tarea de memoria espacial para Drosophila melanogaster" . Aprendizaje y memoria . 4 (4): 328–336. doi : 10.1101 / lm.4.4.328 . PMID 10706370 .
- ^ Putz, G .; Heisenberg, M. (2002). "Memorias en el aprendizaje de la caja de calor de Drosophila" . Aprendizaje y memoria . 9 (5): 349–359. doi : 10.1101 / lm.50402 . PMC 187128 . PMID 12359842 .
- ^ Heisenberg, M .; Wolf, R .; Brembs, B. (2001). "Flexibilidad en una única variable de comportamiento de Drosophila" . Aprendizaje y memoria . 8 (1): 1–10. doi : 10.1101 / lm.8.1.1 . PMID 11160758 .
- ^ Seyfarth, EA; Hergenroder, R .; Ebbes, H .; Barth, FG (1982). "Orientación idiota de una araña errante: compensación de desvíos y estimaciones de distancia de meta". Ecología y Sociobiología del Comportamiento . 11 (2): 139-148. doi : 10.1007 / bf00300103 . S2CID 20676966 .
- ^ Avargues-Weber, A .; Dyer, AG; Giurfa, M. (2011). "Conceptualización de relaciones de arriba y abajo por un insecto" . Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 278 (1707): 898–905. doi : 10.1098 / rspb.2010.1891 . PMC 3049051 . PMID 21068040 .
- ^ Dussutour, A .; Deneubourg, JL; Beshers, S .; Fourcassie, V. (2009). "Resolución de problemas individuales y colectivos en un contexto de búsqueda de alimento en la hormiga cortadora de hojas Atta colombica". Cognición animal . 12 (1): 21–30. CiteSeerX 10.1.1.714.6298 . doi : 10.1007 / s10071-008-0165-0 . PMID 18560906 . S2CID 15005826 .
- ^ Carazo, P .; Font, E .; Forteza-Behrendt, E .; Desfilis, E. (2009). "Discriminación cuantitativa en Tenebrio molitor: ¿evidencia de discriminación de numerosidad en un invertebrado?". Cognición animal . 12 (3): 463–470. doi : 10.1007 / s10071-008-0207-7 . PMID 19118405 . S2CID 14502342 .
- ^ Dacke, M .; Srinivasan, MV (2008). "Evidencia para contar en insectos". Cognición animal . 11 (4): 683–689. doi : 10.1007 / s10071-008-0159-y . PMID 18504627 . S2CID 22273226 .
- ^ a b c d Darwin, Charles R. (1882). La formación de moho vegetal, a través de la acción de los gusanos, con observaciones sobre sus hábitos (Séptima ed.). Londres: John Murray . Consultado el 14 de junio de 2014 .
- ^ Keim, Brandon (19 de noviembre de 2013). "Yo, cucaracha" . Aeon . Consultado el 14 de junio de 2014 .
- ^ Griffin, Donald R. (1984). Pensamiento animal (1ª ed.). Cambridge, MA y Londres, Inglaterra: Harvard University Press. ISBN 9780674037120.
- ^ Wooldridge, Dean E. (1963). Maquinaria del cerebro . Nueva York: McGraw-Hill. ISBN 978-0070718418.
- ^ Hofstadter, Douglas R. (septiembre de 1982). "¿Se puede mecanizar la creatividad?". Scientific American . 247 .
- ^ La evolución del comportamiento social en insectos y arácnidos . Prensa de la Universidad de Cambridge. 1997. ISBN 978-0521589772.
- ^ Lockwood, Jeffrey A. (marzo de 1987). "La posición moral de los insectos y la ética de la extinción" . El entomólogo de Florida . 70 (1): 70–89. doi : 10.2307 / 3495093 . JSTOR 3495093 .
- ^ "Orden (enmienda) de la Ley de Animales (Procedimientos Científicos) de 1993" . Los Archivos Nacionales . Consultado el 17 de abril de 2016 .
- ^ "Los Animales (Procedimientos Científicos) Ley de 1986 Modificación del Reglamento de 2012" . Los Archivos Nacionales . Consultado el 17 de abril de 2016 .
- ^ "Directiva 2010/63 / UE del Parlamento Europeo y del Consejo" . Artículo 1, 3 (b) (véase la página 276/39): Diario Oficial de la Unión Europea . Consultado el 17 de abril de 2016 .Mantenimiento de CS1: ubicación ( enlace )
Otras referencias
- Crook, RJ; Walters, ET (2011). "Comportamiento nociceptivo y fisiología de los moluscos: implicaciones para el bienestar animal" . Revista ILAR . 52 (2): 185-195. doi : 10.1093 / ilar.52.2.185 . PMID 21709311 .
- Crook, RJ (2013). "El bienestar de los animales invertebrados en la investigación: ¿Puede la próxima generación de la ciencia mejorar su suerte?" (PDF) . Revista de Investigación Postdoctoral . 1 (2): 1–20.
- Horvath, K; Angeletti, D; Nascetti, G; Carere, C (2013). "Bienestar de invertebrados: un tema pasado por alto" . Annali dell'Istituto Superiore di Sanità . 49 (1): 9-17. doi : 10.4415 / ANN_13_01_04 . PMID 23535125 .